Применение цветного и энергетического допплер-картирования при ультрасонографии для характеристики селезёночных масс у собак

Jenelle L. Sharpley, Angela J. Marolf, Jean K. Reichle, Animal Surgical and Emergency Center, Los Angeles, США
Annette M. Bachand, Elissa K. Randall, Department of Environmental and Radiological Health Sciences, Colorado State University, Fort Collins, США

 

---

Доброкачественные и злокачественные новообразования, сформировавшиеся в селезёнке, могут выглядеть одинаково при ультразвуковом исследовании (УЗИ) в В-режиме, что позволяет рассматривать данный метод их диагностики как чувствительный, но не специфический. Цель данной работы состояла в оценке харакетристик цветного и/или энергетического допплер-картирования кровотока в области поражения и в прилегающей зоне, что позволило бы дифференцировать злокачественные и доброкачественные новообразования друг от друга. Проверялась гипотеза о том, что в селезёнке злокачественные новообразования отличаются от доброкачественных структурой сосудистой сети. Допплерография в нормальной паренхиме и в области поражения выполнялась по стандартной методике в сагиттальной и поперечной плоскостях. Учитывали следующие критерии: наличие перитонеального выпота, крупных аберрантных или извитых сосудов в границах поражения, выраженность кровотока в зонах поражения в сравнении с неизмененной тканью, форма сосудов в прилегающей паренхиме перед входом в область поражения. У всех животных диагноз был подтвержден результатами гистопатологических или цитологических исследований. Обследована 31 собака, у 13 выявлена злокачественная опухоль селезёнки, у 18 — доброкачественная. Наличие перитонеального экссудата статистически достоверно коррелировало с наличием злокачественных масс в селезёнке (P = 0,0007). Присутствие аберрантного или извитого кровеносного сосуда в области поражения было почти достоверно (P = 0,059). Допплерографические характеристики в режиме ЦДК (цветного допплеровского картирования) и ЭД (энергетического допплера) достоверно не различались. Таким образом, обнаружение при ультрасонографии объёмных масс в селезёнке в сочетании с наличием перитонеального выпота может говорить о злокачественной природе новообразования. Присутствие аберрантного сосуда в селезёночных массах часто указывает на злокачественную природу неоплазии, однако для подтверждения этого необходимы дополнительные исследования.

---

 

Введение

У собак отображение доброкачественных и злокачественных масс в селезёнке при исследовании в В-режиме может быть идентично , т.е. данный метод является чувствительным, но неспецифическим в диагностике таких новообразований. Некоторые ультрасонографические характеристики говорят о злокачественной природе образовании в селезёнке [1–4]. Деформацию капсулы селезёнки связывают с гематомой, гемангиосаркомой и лимфосаркомой [4]. Гемоперитонеум, как правило, часто наблюдается при гемангиосаркоме селезёнки [4–7], но может наблюдаться при других неоплазиях и гематомах [6]. Для подтверждения злокачественного характера новообразования часто требуются данные гистопатологического или цитологического исследования.

УЗИ с контрастированием всё чаще используется для исследования селезёнки и печени [8–18]. Некоторые злокачественные опухоли селезёнки имеют специфический тип кровоснабжения, в то время как кровоснабжение доброкачественной опухоли сходно с таковым нормальной паренхимы [10]. При сравнении ранней и поздней фазы контрастирования кровоснабжения опухоли селезёнки извитые кровеносные сосуды выявляются в случае злокачественного новообразования [10, 11]. В настоящее время использование УЗИ с контрастом в клинической практике несколько ограничено.

УЗИ с контрастом также используется для подтверждения злокачественной природы новообразования в других органах и тканях. Например, показано, что у собак при доброкачественных опухолях лимфатических узлов более выражен кровоток в области ворот органа, а в случае злокачественного новообразования — по периферии [19–21]. При исследовании поверхностных опухолей у собак выявлено, что большие новообразования имеют мелковаскулярное кровооснабжение в отличие от образований малого размера; это позволяет рассматривать количество сосудов в неоплазии как диагностический критерий [22]. У людей цветной и энергетический допплер используются при идентификации рака простаты, диагностика которого затруднена при помощи исследования в В-режиме, а также при проведении прицельной биопсии предстательной железы [23–26]. Большинство современных ультразвуковых сканеров оснащено энергетическим и цветным допплером, что заменяет проведение такого дорогостоящего исследования, как контрастирование. Таким образом, это простой и быстрый способ, который может дополнять любое рутинное исследование в реальном масштабе времени.

Цель нашей работы — изучить характеристики кровоснабжения селезёночных масс в режимах цветного и энергетического допплеровского картирования и оценить возможность применения данных методов для диагностики злокачественных образований. Проверялась гипотеза о том, что кровеносная сеть в злокачественном новообразовании селезёнки отличатся от таковой в нормальной паренхиме, например по числу сосудов и степени их извитости у края поражения. Предположительно, число аберрантных и извитых сосудов в злокачественной опухоли больше чем в доброкачественной.

 

Материалы и методы

Обследована 31 собака в период с января 2010 г. по декабрь 2011-го в клинике Университета штата Колорадо и Ветеринарном центре скорой помощи и хирургии Лос-Анджелеса. Хотя владельцы обращались за помощью по разным причинам, у всех собак были обнаружены единичные или множественные поражения селезёнки. Возраст животных варьировал от 2 до 12 лет (в среднем — 9,6 года). Породы: 8 метисов, 3 миниатюрных шнауцера, 3 лабрадора, 2 английских спаниеля, 2 золотистых ретривера и по одному животному следующих пород — ротвейлер, бордер-колли, австралийский хилер, австралийская овчарка, ши-тцу, чау-чау, португальская водяная собака, выжла, боксёр, бассет, английский бульдог, джек-рассел-терьер и сибирская хаски. В каждом случае было проведено цитологическое исследование новообразования в течение 14 дней после выявления масс; биологический материал забирался после спленэктомии или выполнялась аутопсия в 19 случаях, тонкоигольная прицельная аспирационная биопсия была выполнена в 12 случаях.

УЗИ проводили сертифицированные специалисты-радиологи или специалисты, обучившиеся в резидентуре; при этом использовали макроконвексный датчик с частотой сканирования 2–6 МГц или микроконвексный или линейный датчик с частотой сканирования 4–9 МГц. Частота сканирования и датчик подбирались в зависимости от размера собаки.

Во всех случаях величина обнаруженных в селезёнке масс была более 2 см в одном измерении, поражения прилегали к нормальной ткани и локализовались в паренхиме или под капсулой, что приводило к её деформации. Учитывали размер, форму, эхогенность, эхоструктуру и локализацию образования. Обращали внимание на наличие и характер перитонеального экссудата.

В каждом случае использовали стандартную методику проведения допплерографии с индивидуальной оптимизацией параметров. Протокол исследования включал: сканирование в В-режиме в поперечной и сагиттальной плоскостях, сканирование в режиме ЦДК и ЭД, получение видеоклипов изображения новообразований и прилегающих неизмененных участков паренхимы селезёнки.

Видеоклипы оценивались независимо двумя специалистами: врачом-резидентом и сертифицированным специалистом, которые не были ознакомлены с окончательным диагнозом. При расхождении оценок (около 25% случаев) видеоклипы анализировал ещё один сертифицированный специалист. При исследовании оценивали эхогенность и эхоструктуру новообразования. При проведении допплерографии использовали следующую шкалу для оценки результатов: кровоток не визуализируется, кровоток уменьшен по сравнению с нормальной паренхимой, кровоток в норме или близко к ней и кровоток усилен по сравнению с нормальной паренхимой. Состояние кровеносной сети по краям новообразования оценивали по следующей шкале: в область поражения кровеносные сосуды не проникают, проникают неизвитые сосуды с периферии, извитые сосуды после проникновения в патологический очаг изменяют направление и следуют вдоль границы новообразования, окаймляя его. Кровеносный сосуд рассматривался как извитой при наличии искривлений и извитости. Сосуд, окаймляющий патологический очаг, проходит через неизмененную паренхиму селезёнки, пересекает границу здоровой и патологической ткани и следует дальше вдоль контура масс. Учитывали наличие перитонеального выпота и деформацию границы селезёнки массами. Наличие аберрантного или извитого кровеносного сосуда в области поражения определялось по трем критериям: 1) сосуд непрямой; 2) размер сосуда больше по сравнению с окружающими сосудами; 3) кровоток в сосуде характеризуется мозаичным прокрашиванием в режиме ЦДК. Мы предположили, что массы с большим количеством указанных характеристик кровотока являются злокачественными. При анализе связи между злокачественностью новообразования и параметрами кровеносной сети использовали точный критерий Фишера с достоверностью различий при P<0,05.

 

Результаты

Обнаружено 13 злокачественных и 18 доброкачественных поражений. В числе злокачественных поражений четыре гемангиосаркомы, три лимфомы, две липосаркомы и по одному — злокачественный гистиоцитоз, злокачественная неоплазия стромы, тучноклеточные опухоли и саркома высокой степени злокачественности. В числе доброкачественных — девять случаев экстрамедуллярного гемопоэза, пять случаев лимфоидной гиперплазии, три гематомы и один случай без структурных нарушений, выявляемых цитологическими методами.

При УЗИ в В-режиме у 7 собак из 31 (22,6%) обнаружен перитонеальный экссудат, что в значительной степени обусловлено наличием злокачественного образования (P=0,0007). У 18 из 24 собак без перитонеального экссудата опухоль была доброкачественной, в то время как у всех семи с экссудатом — злокачественной. У трёх из них (43%) экссудат был эхогенным (выявлялись множественные точечные гиперэхогенные включения на фоне анэхогенной жидкости, включения предположительно связаны с наличием клеточного компонента) и в четырёх (57%) — анэхогенным.

У 29 собак (93,5%) обнаружена деформация капсулы селезёнки. Поражение было гипоэхогенным относительно прилегающих тканей селезёнки в 3 из 31 случая (9,7%), изогенным — в 3 из 31 (9,7%), в 25 из 31 случая (80,6%) эхогенность была смешанной. Статистически достоверная связь между эхогенностью и злокачественностью не обнаружена.

Аберрантные или извитые кровеносные сосуды, локализованные внутри поражения, обнаружены у 6 собак (19,4%) (фото 1A), при этом связь между наличием такого кровеносного сосуда и злокачественной природой новообразования была почти значимой (P=0,0590). В 17 из 25 случаев с нормальными сосудами опухоль была доброкачественной, в то время как в 5 из 6 случаев с аберрантным, расширенным или извитым сосудом — злокачественной. Из 24 случаев без перитонеального экссудата сосуды были нормальными в 23, а из 7 случаев с экссудатом в 5 были обнаружены аберрантные или извитые сосуды (таблица 1). Таким образом, две эти переменные были почти идентичны.
 

 

Кровоток внутри поражения (по сравнению с нормальными тканями) был значительно усилен в трёх из 31 случаях (9,7%) при исследовании в режиме ЦДК и в пяти из 31 случаях (16,1%) при исследовании в режиме ЭД. Снижение кровотока внутри поражения отмечено у 18 из 31 (58,1%) при исследовании в режиме ЦДК и у 19 из 31 собак (61,3%) при исследовании в режиме ЭД. Согласно данным цветного и энергетического допплеровского картирования у 8 из 31 собак (25,8%) кровеносные сосуды были изогнуты по периферии поражения (рис. 1Б), что выявлялось при сканировании в обоих режимах. По данным цветного допплеровского картирования, сосуды, проникающие в область поражения, были извитыми в 9 случаях (32,3%, фото 1В) и в 10 из 31 случаях — по данными энергетического картирования. Входящие сосуды были прямыми в 14 из 31 (45,2%, данные цветного допплера) и в 12 из 31 случаях (38,7%, данные энергетического допплера, рис. 1Г). Таким образом, нет достоверных критериев оценки кровотока в режиме цветного или энергетического картирования, характеризующих определенный тип новообразований в селезёнке.
 

Фото 1. Кадры видеофрагмента (4–9 МГц, линейный датчик) 
А) сагиттальная плоскость сканирования, режим ЦДК, изображение крупного сосуда, локализованного в области поражения селезёнки, турбулентный кровоток означает, что сосуд извитой; 
Б) поперечная плоскость сканирования, режим ЦДК, изображение сосудов, искривлённых по краю поражения; 
В) поперечная плоскость сканирования, режим ЭД, изображение извитого сосуда, входящего в область поражения; 
Г) сагиттальная плоскость сканирования, режим ЦДК, изображение многочисленных прямых кровеносных сосудов в области изоэхогенного поражения. 
При анализе видеоклипа эти прямые сосуды располагались вне поражения. Звёздочкой обозначены области поражения. Стрелками показаны границы поражения в случае их визуализации.

 

Обсуждение

Полученные результаты говорят о том, что характеристика кровотока с помощью цветного и энергетического допплеровского картирования при ультразвуковом исследовании не может использоваться для определения типа опухоли селезёнки у собак. Прямые, извитые или деформированные по контурам поражения кровеносных сосудов были обнаружены как в злокачественных, так и в доброкачественных новообразованиях. Вероятно, на отображение сосудистого дерева новообразования влияет наложение изображения сосудов, расположенных рядом с патологическим очагом. Так как сосуды расположены неперпендикулярно потоку ультразвука, их невозможно охарактеризовать на всей протяжённости при помощи допплеровского картирования. Для определения злокачественности новообразования также нельзя использовать сравнение кровотока в патологическом очаге с кровотоком в неизмененной ткани.

Мы не учитывали общий размер поражения. Вероятно, существует связь между повышенным кровотоком в небольшой злокачественной опухоли в результате ангиогенеза в опухолевой ткани. Кровоток в больших поражениях может быть пониженным в силу быстрого роста опухоли, что ведёт к некрозу и снижению внутреннего кровотока. Эти вопросы будут изучены в дальнейших исследованиях.

Наличие перитонеального экссудата в значительной степени ассоциировано с злокачественным новообразованием (P=0,007), что согласуется с данными, опубликованными ранее [4, 5, 7]. Случаев с анэхогенным экссудатом было больше, чем с эхогенным. В одном случае с анэхогенным экссудатом обнаружена гемангиосаркома. В двух из трёх случаев с эхогенным экссудатом выявлена гемангиосаркома, в третьем случае — злокачественная неоплазия стромы селезёнки. Связь между характером экссудата и типом опухоли селезёнки в нашем исследовании не обнаружена из-за малой выборки.

Связь между наличием крупного, извитого сосуда в области поражения и его злокачественной природой была почти значимой (P=0,059). При изучении опухолей селезёнки до использования УЗИ с контрастом расширенный или извитой кровеносный сосуд был обнаружен у всех трёх собак с гемангиосаркомой и у одной собаки со злокачественным гистиоцитозом [18]. В нашем исследовании извитой сосуд внутри поражения был виден в двух случаях гемангиосаркомы, одном – липосаркомы, одном — злокачественной неоплазии стромы, одном — лимфомы и одном — узелковой гиперплазии. При использовании УЗИ с контрастированием в трёх случаях гемангиосаркомы внутри поражения обнаружен аберрантный расширенный или извитой сосуд. Такие сосуды не выявлялись при доброкачественном поражении. Однако характер отображения сосуда при исследовании с контрастом не может являться основанием для оценки типа неоплазии [18]. На основании полученных данных можно предположить, что наличие расширенного или извитого кровеносного сосуда может говорить о злокачественной природе новообразования.

Интересно было отметить различия при оценке в режимах ЦДК и ЭД таких параметров, как интенсивность кровотока и направление сосудов в некоторых новообразованиях. Усиления кровотока следовало ожидать при исследовании с помощью энергетического допплера, так как он более чувствителен при изучении низкоскоростных кровотоков. В нашей работе усиление кровотока обнаружено в пяти случаях с использованием энергетического допплера и в трёх — цветного. Аналогичные данные были получены и в отношении снижения кровотока, т.е. по данным энергетического допплера, это было установлено в большем числе случаев. Различия, выявленные в оценке направления сосудов в новообразованиях и связанные с использованием разных методов допплерографии (ЦДК или ЭД), объяснить сложнее. Обе методики позволили выявить определённое количество собак с сосудами, расположенными по краю новообразования, однако это были разные пациенты. Вероятно, это связано с тем, что при исследовании в режиме цветного и энергетического картирования в каждом случае оценивались разные области поражения. Избежать этого можно при анализе видеоклипов, полученных при сканировании в поперечной и сагиттальной плоскостях, но не отдельно в каждой плоскости. Вероятно, разница отображения сосудистого русла связана с изменением формы сосудов в разных областях одного поражения.

Данные цитологического анализа поражения селезёнки совпадают с данными гистопатологического исследования приблизительно в 60% случаев [27, 28]. Показано, что диагноз по данным цитологического анализа корректен в 19 из 31 случаях обследования собак и кошек. В нашей работе в 4 случаях по данным цитологии поражение было доброкачественным, а по данным гистопатологического исследования — злокачественным. Цитологический анализ был некорректным в 7 из 31 случаях [28]. Считается, что результаты гистопатологического и цитологического анализов совпадают в 51% случаев [29]. Мы отбирали только тех животных, у которых данные цитологического анализа можно было интерпретировать однозначно. В одном случае цитологическое исследование не выявило отклонений от нормы. Через 3 месяца у этого животного гистологическими методами была идентифицирована гемангиосаркома. Собака была включена в группу с доброкачественными поражениями, так как биопсия была выполнена в течение 14 дней после УЗИ. Поскольку повторное УЗИ не проводили, не ясно, образовалась ли новая опухоль или поражение одинаково отображалось при исследовании в В-режиме и допплеровском картировании.

В данной работе были выявлены различные морфологические типы злокачественных поражений селезёнки. УЗ отображения злокачественных образований также были вариабельными. Хотя, как правило, лимфома и тучноклеточные опухоли имеют диффузную структуру при УЗИ, они могут быть идентифицированы как одиночные или мультифокальные поражения [4, 30]. В нашем исследовании у 4 из 13 (31%) собак со злокачественной неоплазией она идентифицировалась как одиночная масса, три из этих случаев были лимфомы и один — тучноклеточная опухоль. В 4 случаях из 31 (13%) гемангиосаркома (диагноз установлен гистопатологическими методами) визуализировалась как одиночное поражение, что меньше опубликованных значений: 22–43% [7]. Возможно, это обусловлено тем, что перед спленэктомией мы проводим УЗИ брюшной полости с целью обнаружения метастазов, и в случае выявления метастазов хирургическое лечение было менее вероятным.

 

Заключение

Цветное и энергетическое допплеровское картирование кровотока в области опухоли селезёнки у собак не позволяет определить тип неоплазии (злокачественная или доброкачественная). Однако наличие расширенного или извитого кровеносного сосуда в области поражения позволяет предположить, что оно является злокачественным.

Наличие перитонеального экссудата в значительной степени предполагает злокачественный тип опухоли.

 

---

Список литературы

1. Cuccovillo A, Lamb CR. Cellular features of sonographic target lesions of the liver and spleen in 21 dogs and a cat. Vet Radiol Ultrasound 2002;43:275–278.

2. Sato AF, Solano M. Ultrasonographic findings in abdominal mast cell disease: a retrospective study of 19 patients. Vet Radiol Ultrasound 2004;45:51–57.

3. Ramirez S, Douglass JP, Robertson ID. Ultrasonographic features of canine abdominal malignant histiocytosis. Vet Radiol Ultrasound 2002;43:167–170.

4. Nyland TG, Mattoon JS, Herrgesell ER, Wisner ER. Spleen. In: Nyland TG, Mattoon JS (eds): Small animal diagnostic ultrasound. Philadelphia: W.B. Saunders Co, 2002;128–143.

5. Wrigley RH, Park RD, Konde LJ, Lebel JL. Ultrasonographic features of splenic hemangiosarcoma in dogs: 18 cases (1980–1986). JAVMA 1988;192:1113–1117.

6. Aronsohn MG, Dubiel B, Roberts B, Powers BE. Prognosis for acute non traumatic hemoperitoneum in the dog: a retrospective analysis of 60 cases (2003–2006). J Am Anim Hosp Assoc 2009;45:72–77.

7. Hammond TN, Pesillo-Crosby SA. Prevalence of hemangiosarcoma in anemic dogs with a splenic mass and hemoperitoneum requiring a transfusion: 71 cases (2003–2005). J Am Vet Med Assoc 2008;232:553–558.

8. Ohlerth S, Dennler M, Ruefli E, et al. Contrast harmonic imaging characterization of canine splenic lesions. J Vet Intern Med 2008;22:1095–1102.

9. Ohlerth S, Efli ER, Poirier V, Roos M, Kaser-Hotz B. Contrast harmonic imaging of the normal canine spleen. Vet Radiol Ultrasound 2007;48:451–456.

10. Rossi F, Ferdinando Leone V, Vignoli M, Laddaga E, Terragni R. Use of contrast-enhanced ultrasound for characterization of focal splenic lesions. Vet Radiol Ultrasound 2008;49:154–164.

11. Taeymans O, Penninck D. Contrast enhanced sonographic assessment of feeding vessels as a discriminator between malignant vs. benign focal splenic lesions. Vet Radiol Ultrasound 2011;52:457–461.

12. Nakamura K, Sasaki N, Yoshikawa M, et al. Quantitative contrastenhanced ultrasonography of canine spleen. Vet Radiol Ultrasound 2009;50:104–108.

13. Nyman HT, Kristensen AT, Kjelgaard-Hansen M, McEvoy FJ. Contrast-enhanced ultrasonography in normal canine liver. evaluation of imaging and safety parameters. Vet Radiol Ultrasound 2005;46:243–250.

14. Nakamura K, Takagi S, Sasaki N, et al. Contrast-enhanced ultrasonography for characterization of canine focal liver lesions. Vet Radiol Ultrasound 2010;51:79–85.

15. O’Brien RT. Improved detection of metastatic hepatic hemangiosarcoma nodules with contrast ultrasound in three dogs. Vet Radiol Ultrasound 2007;48:146–148.

16. O’Brien RT, Iani M, Matheson J, Delaney F, Young K. Contrast harmonic ultrasound of spontaneous liver nodules in 32 dogs. Vet Radiol Ultrasound 2004;45:547–553.

17. Kanemoto H, Ohno K, Nakashima K, et al. Characterization of canine focal liver lesions with contrast-enhanced ultrasound using a novel contrast agent-sonazoid. Vet Radiol Ultrasound 2009;50:188–194.

18. Nakamura K, Sasaki N, Murakami M, et al. Contrast-enhanced ultrasonography for characterization of focal splenic lesions in dogs. J Vet Intern Med 2010;24:1290–1297.

19. Kinns J, Mai W. Association between malignancy and sonographic heterogeneity in canine and feline abdominal lymph nodes. Vet Radiol Ultrasound 2007;48:565–569.

20. Nyman HT, Kristensen AT, Skovgaard IM, McEvoy FJ. Characterization of normal and abnormal canine superficial lymph nodes using grayscale B-mode, color flow mapping, power, and spectral Doppler ultrasonography: a multivariate study. Vet Radiol Ultrasound 2005;46:404–410.

21. Salwei RM, O’Brien RT, Matheson JS. Characterization of lymphomatous lymph nodes in dogs using contrast harmonic and power Doppler ultrasound. Vet Radiol Ultrasound 2005;46:411–416.

22. Nyman HT, Kristensen AT, Lee MH, Martinussen T, McEvoy FJ. Characterization of canine superficial tumors using gray-scale B mode, color flow mapping, and spectral Doppler ultrasonography: a multivariate study. Vet Radiol Ultrasound 2006;47:192–198.

23. Ismail M, Petersen RO, Alexander AA, Newschaffer C, Gomella LG. Color Doppler imaging in predicting the biologic behavior of prostate cancer: correlation with disease-free survival. Urology 1997;50:906–912.

24. Halpern EJ, Strup SE. Using gray-scale and color and power Doppler sonography to detect prostatic cancer. Am J Roentgenol. 2000;174: 623–627.

25. Cheng S, Rifkin MD. Color Doppler imaging of the prostate: important adjunct to endorectal ultrasound of the prostate in the diagnosis of prostate cancer. Ultrasound Q. 2001;17:185–189.

26. Sauvain JL, Palascak P, Nader N, et al. Power Doppler imaging and prostate cancer: optional or necessary technique? J Radiol 2006;87:1063–1072.

27. Cohen M, Bohling MW, Wright JC, Welles EA, Spano JS. Evaluation of sensitivity and specificity of cytologic examination: 269 cases (1999–2000). JAVMA 2003;222:964–967.

28. Ballegeer EA, Forrest LJ, Dickinson RM, Schutten MM, Delaney FA, Young KM. Correlation of ultrasonographic appearance of lesions and cytologic and histologic diagnoses in splenic aspirates from dogs and cats: 32 cases (2002–2005). JAVMA 2007;230:690–696.

29. Watson AT, Penninck D, Knoll JS, Keating JH, Sutherland-Smith J. Safety and correlation of test results of combined ultrasound-guided fineneneedle aspiration and needle core biopsy of the canine spleen. Vet Radiol Ultrasound 2011;52:317–322.

30. Lamb CR, Hartzband LE, Tidwell AS, Pearson SH. Ultrasonographic findings in hepatic and splenic lymphosarcoma in dogs and cats. Vet Radiol Ultrasound 1991;32:117–120.

---

 

Источник: Vet Radiol Ultrasound, Vol. 53, No. 5, 2012, pp 586–590.
Статья опубликована с разрешения автора.

 

СВМ № 4/2013