Сергей Коняев
Институт систематики и экологии животных СО РАН, Новосибирск, Россия, ул. Фрунзе, 11, s.konyaev@yahoo.com
Ветеринарная лаборатория Vet Union, Москва, Россия
Ключевые слова: сердечно-лёгочной дирофиляриоз, Россия, бывший СССР.
Введение
Первое упоминание паразитических червей из сердца охотничьих собак было сделано Франческо Бираго из Ломбардии (Италия) [113]. Научное описание нематод, паразитирующих в сердечно-сосудистой системе собак, было дано Дж. Лейди в 1856 году. Он описал новый вид рода Filaria (созданного для нематоды куньих — Filaria martis), названный им Filaria immitis. Позднее Рейлиет и Генри вывели группу видов, близких к Filaria immitis, в отдельный род, названный Dirofilaria, который на данный момент насчитывает 27 валидных и 8 сомнительных видов паразитических нематод. Таким образом, полное научное биномиальное название этих паразитов — Dirofilaria immitis (Leidy, 1856) Railliet et Henry, 1911. Этимология названия рода от лат. diro — злая, filaria — нить, волокно, а видовое immitis означает жестокая.
В СССР сердечно-лёгочной дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, был описан впервые Л.С. Гогель в советском Азербайджане в 1910 году, а на территории современной России А.М. Петровым в Уссурийском крае [29; 72].
Нематоды локализуются в правом желудочке, лёгочной артерии и её ветвях, патогенны и вызывают заболевание, называемое сердечным или (что корректнее) сердечно-лёгочным дирофиляриозом. Взрослые формы D. immitis способны паразитировать у многих видов плотоядных животных (всего около 30 видов), а также единичные находки были сделаны у лошадей и пингвинов. Возможно, что и первая находка данного вида на самом деле была не от собак, а от абберантного хозяина — лошади и произошла в Лондоне [115]. Потенциально окончательными хозяевами на территории России могут являться собаки, волки, енотовидные собаки, дикие и домашние кошки, камышовые коты, рыжие лисицы, песцы, бурые медведи, выдры, хорьки, ласки, амурские тигры, дальневосточные и снежные леопарды. Вместе с тем заражение в естественных условиях на территории бывшего СССР было выявлено только у ограниченного числа видов — у собак, кошек, камышовых котов, медведей, волков, лисиц [40] и песцов [43]. В качестве переносчиков (промежуточных хозяев) выступают многочисленные виды комаров, многие из которых имеют широкий ареал.
Близкий вид Dirofilaria repens Railliet et Henry 1911 часто встречается у того же спектра хозяев в подкожной клетчатке, а его жизненный цикл также связан с комарами. Подкожный дирофиляриоз на территории России был выявлен впервые Б.М. Гурвич в Ростовской области в 1929 году [31]. Распространение случаев заражения человека Dirofilaria repens хорошо задокументировано, несмотря на миграционную активность населения, в целом отражает находки данного вида и среди собак, являющихся основным резервуаром этой инвазии [51].
Цель настоящего систематического анализа и ретроспективного исследования — продемонстрировать современный ареал Dirofilaria immitis в бывшем СССР.
Материалы и методы исследования
Анализ литературных данных производился с соблюдением основных правил систематического обзора в той мере, насколько он был применим для данного исследования. Первый этап включал сбор информации с помощью основных поисковых систем — Google, Pubmed, национальной поисковой системы «Яндекс», в электронных библиотеках «e-library», «CyberЛенинка», электронном каталоге Российской государственной библиотеки, каталогах библиотек ВИГИС, ИСиЭЖ СО РАН. В качестве поисковых запросов и ключевых слов использовались сочетания латинского и русского наименования паразитов, названия диагноза, а также регионов. Второй этап включал удаление дублирующейся информации, а также источников, не имеющих реферата или полного текста на русском, английском, украинском или белорусском языках. К выборке первичного поиска также добавляли доступные публикации из списка литературы, цитируемой в подходящих по критериям отбора статьях.
В анализ включались все доступные работы с 1910 по 2019 год. Учитывались все случаи заражения как диких, так и домашних животных D. immitis, в тех случаях, когда вид дирофилярий указывался непосредственно, а также случаи выявления микрофиляремии без установления видовой принадлежности. Работы исключались из обзора, если были посвящены только D. repens либо в целом дублировали информацию из более ранних публикаций по дирофиляриозу из описываемого региона, не подходили по региону исследования, не соответствовали заявленной теме, либо реферат или полный текст не были доступны в базах поиска, интернете или в доступном библиотечном фонде.
Видовое определение микрофилярий по морфологическим критериям крайне затруднено и неоднократно обсуждалось в соответствующей литературе [114]. Поэтому для картирования использовали случаи, в которых дирофилярий выявляли при вскрытии, либо устанавливали видовую принадлежность микрофилярий методами полимеразной цепной реакции (ПЦР), секвенированием, иммуноферментным (ИФА) или иммунохроматографическим (ИХ) анализами на антигены D. immitis, либо путём окраски на кислую фосфатазу. Важным условием для картирования было указание на то, что животные постоянно обитали на данной территории, либо заболевание в регионе в целом обычно и массово. Сомнительные случаи — установленные только при изучении морфологии микрофилярий и/или когда отсутствовали чёткие указания на историю перемещений животных, выявленные у служебных собак, обсуждены в соответствующем разделе статьи.
Собственное исследование проводили путём анкетирования ветеринарных специалистов. Анкета была размещена на русском языке в сети «Интернет» в Google Forms в период со 2 января 2018 года по 15 сентября 2019 года и доступна для ознакомления на сайте www.parasitology.ru. Ссылка на анкету распространялась в социальных сетях, специализированных группах и форумах для ветеринарных специалистов. Дополнительно целенаправленно осуществлялся поиск ветеринарных врачей в регионах, из которых не поступило ответов на вопросы анкеты. Заполнение анкеты проводилось на добровольных началах, не было анонимным, участники опроса были уведомлены о целях опроса. Ответы из одного региона сопоставлялись между собой, а также проводился дополнительный опрос в сомнительных случаях или некорректного заполнения отдельных анкет. Особое внимание уделялось дифференциальной диагностике дирофиляриоза, так как на территории России D. immitis встречается наряду с D. repens, поэтому аномальная локализация или только факт обнаружения микрофилярий не учитывались. Регион считали эндемичным по сердечно-лёгочному дирофиляриозу при наличии чётких указаний на метод постановки диагноза: (1) выявление во время вскрытия, (2) положительный результат теста на антигены или (3) видоспецифического ПЦР на Dirofilaria immitis, а также только при наличии полной истории рождения и перемещений животного, указанной как «родилось и не покидало региона».
Данные о регистрации дирофиляриоза, вызываемого D. immitis у животных, наносили на карту, отражающую современное административное деление Российской Федерации и страны бывшего СССР, в программе ArcGIS Pro 2.2., с постобработкой в Photoshop CC. В случаях, когда в современном административном делении упомянутые в публикации регионы отсутствуют, отмечалась территория, наиболее близкая к точке находки. Всего в России 87 регионов — субъектов Российской Федерации, в том числе 23 республики, 9 краёв, 46 областей, 4 города федерального значения, 1 автономная область, 4 автономных округа. Субъект на карте закрашивался при условии выявления возбудителя сердечно-лёгочного дирофиляриоза в любом из его городов, крупные города, в которых изучено распространение дирофиляриоза, отмечены отдельно. Исключительным допущением стали Якутия, где отметка на карте сделана только для города Якутск, без заливки региона, и Забайкальский край, где D. immitis зарегистрирована только единожды у волка в районе, граничащем с Китаем.
Результаты исследования
Всего проанализировано 646 публикаций, в обзор включено 113 источников — статей, авторефератов, текстов диссертаций, монографий, соответствующих критериям поиска. Большинство источников исключено по причине несоответствия теме исследования — работы по подкожному дирофиляриозу у человека и ошибки выдачи поисковых систем библиотек. За редким исключением большинство источников доступны в электронном виде.
Зарегистрировано 1039 ответов от ветеринарных специалистов, практикующих с мелкими домашними животными. 5 ответов исключено из анализа из-за невозможности идентификации населённого пункта, дублирования ответов от одного респондента и из-за несоответствия региону исследования. Отсутствуют данные анкетирования по регионам: Ингушетии, Чукотке, Оренбургской области, Калмыкии, Северной Осетии, Дагестана.
По Ингушетии, Чукотке и Оренбургской области данных о Dirofilaria immitis в литературе не найдено, также не поступало ответов ветеринарных специалистов из городов этих регионов. Положительный случай по данным иммунохроматографии зарегистрирован у одного животного, прибывшего из г. Саракташ Оренбургской области в Уфу [Парамонов, 2019, в личном сообщении]. Место рождения и история перемещения животного неизвестно. Ингушетия упоминается в некоторых публикациях без указания первоисточника, либо эти сведения относятся к D. repens.
Из республик Тыва (г. Кызыл) и Алтай получено по одному отрицательному ответу от ветеринарных врачей.
По Адыгее приводятся данные, что 23,9% собак заражены D. immitis (n=96), выявлены оба вида дирофилярий, приводится весь спектр современных методик видовой дифференциации дирофилярий, но конкретная методика исследования и объём исследованных ею проб для каждой выборки не указаны [11; 50]. Информация об анамнезе жизни животных в обеих работах не предоставлена. Нами представлены данные о заражении 5 собак из 11 из г. Майкоп и п. Яблоновский (5 из 7), по данным лаборатории Vet Union, исследованных методом видоспецифического ПЦР в реальном времени, однако история перемещения собак также неизвестна [44]. По результатам опроса 3 респондентов, работающих в Адыгее, на вскрытии, при микроскопии крови и ИХ исследовании на антиген D. immitis очень часто регистрируются случаи заражения местных (родившихся на территории и не покидавших её) собак сердечно-лёгочным дирофиляриозом. Посёлок Яблоновский, по сути, является частью городской агломерации Краснодара, где находится один из наиболее напряжённых очагов дирофиляриоза в стране.
При исследовании проб крови от собак из Калмыкии были выявлены микрофилярии только D. repens [6; 11; 63; 50]. Ответов на анкету из данного региона не поступало.
При исследовании 42 животных на предмет дирофиляриоза из аулов Карачаево-Черкессии положительных проб не было выявлено [50]. Один отрицательный ответ на анкету поступил только из г. Черкесск.
В Республике Коми (в городах Ухта, Сыктывкар) опрошено 6 человек, из которых 1 респондент сообщает о периодических находках микрофилярий при микроскопии, специальные методы дифференциальной диагностики не проводились. Несмотря на нетипичные климатические условия для развития дирофиляриоза, был описан случай регистрации подкожного дирофиляриоза у подростка из Сыктывкара [91]. К сожалению, авторы статьи не указывают анамнез перемещений пациента.
В Республике Крым и городе федерального подчинения Севастополь сердечный дирофиляриоз известен давно. Впервые оба вида дирофилярий на территории были зарегистрированы А.Н. Каденации и регистрируются по настоящее время [37; 24]. Вместе с тем заражённость животных D. immitis в Симферополе невысока: одно из 31 исследованных, 3 из 12 в Керчи и ни одного заражённого (n=21) в Севастополе не было выявлено при недавнем исследовании [44]. В Красноперекопском районе Крыма микрофиляремия регистрируется у 6–7% животных. Данные по видам отдельно не приводятся, но исходя из патологоанатомических наблюдений присутствуют оба вида [24]. По данным анкетирования, подтверждённые методами ПЦР, ИХ, вскрытием случаи сердечно-лёгочного дирофиляриоза регистрируются во всех крупных городах Крыма: Евпатории, Ялте, Судаке, Крымске, Черноморском. Причём в Евпатории, Ялте, Крымске, Керчи дирофиляриоз, по всей видимости, регистрируется наиболее часто, тогда как в Симферополе и Севастополе он редок (12 опрошенных).
В Марий Эл дирофиляриоз зарегистрирован у собак, однако указания вида дирофилярий в публикации не приводится, также нет чёткого указания на отсутствие перемещения служебных собак в другие эндемичные зоны [56]. В опубликованной литературе по Марий Эл отсутствует указание на обнаружение непосредственно D. immitis, однако часто выявляются случаи подкожного дирофиляриоза у местного населения [20]. По результатам анкетирования, ветеринарные специалисты в столице республики Йошкар-Оле регулярно выявляют микрофилярий в крови собак, также обнаруживают взрослых дирофилярий в подкожной клетчатке, D. immitis установлена по результатам иммунохроматографии у одной местной собаки, поэтому вопрос о встречаемости данного заболевания в республике остаётся открытым.
В Башкортостане, в г. Уфа зарегистрированы случаи заражения дирофиляриозом, вызываемым D. immitis у служебных собак [71], но информации о том, что они были выявлены среди животных, не покидавших территорию региона, не приводится. По материалам диссертации, предоставленным нам Виталием Владимировичем Парамоновым, собаки, заражённые D. immitis (по результатам иммунохроматографии), прибывали в Уфу из Пермского края, Нижневартовска, Челябинска, Самарской области, Орла, Саранска (Мордовия), Астрахани, г. Лангепас (ХМАО), г. Серов (Свердловская область), г. Саракташ (Оренбургская область), Якутска, Ульяновска, Арзамаса, Тамбова, Ижевска, Костромы, также были выявлены у местных, не покидавших республику животных. Методом видоспецифического РТ-ПЦР было выявлено 2 положительных по ДНК D. immitis животных (из 3 исследованных) [44]. Частые автохтонные случаи, подтверждаемые вскрытием животных, тестами на антигены, микроскопией, отмечены частнопрактикующими врачами из Уфы (8 опрошенных).
В Кабардино-Балкарии по результатам паразитологических вскрытий собак зарегистрированы только подкожные дирофилярии [35], а также в небольшой выборке исследованной РТ-ПЦР ДНК D. immitis выявлено не было [44]. При вскрытии 28 собак с территории республики были выявлены оба вида дирофилярий, анамнестические данные подробнее не приводятся, однако указано, что животные были «добыты», что, вероятно, говорит о том, что собаки были одичавшими [13]. При опросе ветеринарных специалистов, 1 из опрошенных сообщил о единичном местном случае, выявленном с помощью УЗИ сердца.
Паразитофауна диких плотоядных хорошо исследована на территории Якутии, и случаи дирофиляриоза у диких животных ранее не выявлялись. Дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, зарегистрирован только в Якутске [43; 3]. Первый случай регистрации был в 2006 году и позднее зарегистрирован у 5 собак и песца при вскрытии [43]. М.В. Андреева с соавторами приводит данные, что у 14 из 30 исследованных животных установлена микрофиляремия, а также на вскрытии выявлены D. immitis. Несмотря на то, что явных указаний на автохтонность случаев нет, заболевание выявлялось у крупных собак сторожевых пород, которые вряд ли могли покидать территорию республики. Трое опрошенных врачей, работающих в Якутске, указали на местные случаи дирофиляриоза, подтверждаемые вскрытием, оценив их частоту 10 и более случаев в год, что свидетельствует о стационарном напряжённом очаге дирофиляриоза, вызываемого D. immitis, в Якутске.
Во Владикавказе (Северная Осетия) описан дирофиляриоз как у служебных, так и квартирных собак, вид дирофилярий и данные о перемещениях животных не приводятся [9]. Местные случаи заражения D. repens зарегистрированы у людей, не покидавших территории республики [8].
В Дагестане D. immitis зарегистрирована у собак, а также у шакалов при вскрытии, в городах Кизляр, Южно-Сухокумск, Махачкала редко были заражены квартирные собаки, чаще — цепного содержания, частного подворья [25; 26]. Также нематоды этого вида были зарегистрированы у приотарных, бродячих собак, что свидетельствует о локальности очагов [104].
В Татарстане D. immitis указывается в работе Р.Р. Тимербаевой с соавторами (2012), диагноз был установлен путём выявления микрофилярий — мазки крови с последующей окраской по Романовскому, данных об анамнезе животных не приводится [102]. Методом РТ-ПЦР ДНК D. immitis была выявлена в крови 4 из 29 обследованных собак в Казани [44]. Опрошенные ветеринарные специалисты (n=7) указывают на редкие случаи регистрации у местных собак (1–2 случая в год) на вскрытии, УЗИ, при микроскопии и по ИХ тестам.
Данные по Удмуртии в проанализированных публикациях отсутствуют. Один из двух опрошенных практикующих врачей из Ижевска указывает привозной случай дирофиляриоза у собаки. Из г. Сарапул поступило описание только случая паразитирования D. repens. Зарегистрирован случай положительной ИХ у собаки, привезённой в Уфу с территории республики [Парамонов, 2012, и личное сообщение].
В Абакане (Хакасия) регистрируются местные случаи дирофиляриоза, вызываемого D. repens [99]. Данных о распространении D. immitis в доступной литературе и по результатам опроса нет.
Распространение D. immitis в Чечне является обсуждаемой в российской научной литературе темой. В ряде публикаций утверждается, что у служебных собак, посещавших именно эту республику, выявляется дирофиляриоз, и, по всей видимости, перемещение служебных собак стало причиной появления дирофиляриоза в том или ином регионе. При этом не учитывается, что собаки, перемещаемые вместе с войсками, часто пересекают большие территории, а также длительно находятся в других регионах, в местах расположения тренировочных центров на Юге России, где D. immitis достаточно обычен. Кроме того, на территории самой республики численность собак невелика, а имеющиеся городские собаки часто привозные и содержатся, прежде всего, на территории военных городков. Заражённость бесхозных, прифермерских в Чечне и квартирных собак в городе Грозном D. immitis, по данным вскрытий, высокая 17,9–25% [107]. Более ранних данных по республике нет, таким образом, сложно сделать вывод о том, что причиной распространения дирофиляриоза среди собак России послужили две военные чеченские компании 1994–1996 годов и 1999–2009 годов. По данным врачей ветеринарной клиники «Айболит», г. Грозный, сердечно-лёгочный дирофиляриоз, по результатам ПЦР и ИХ, регистрируется у привозных животных. Поэтому версия распространения сердечно-лёгочного дирофиляриоза в результате военного конфликта в Чечне пока имеет слабую аргументацию и требует дополнительной проверки.
В Чувашии, в городах Чебоксары и Новочебоксарск, по результатам опроса 4 ветеринарных специалистов, дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, подтверждённый ИХ тестами и вскрытием, встречается редко, полная история (место рождения, посещение эндемичных территорий) животных неизвестна, вероятно, это завозные случаи за несколько лет. Видоспецифическим РТ-ПЦР подтверждён один случай, анамнез животного неизвестен, исследовано 9 животных [44]. Нематоды D. immitis упомянуты в фауне собак Чебоксар, однако метод определения вида, полный анамнез заражённых животных не приводится [47]. У служебных собак, проходивших службу в Чечне, а также у двух квартирных собак, одна из которых посещала эндемичный регион (г. Казань), данные анамнеза для второго животного не приводятся, D. immitis выявлены на вскрытии [23].
В столице Алтайского края г. Барнаул D. immitis регистрируется достаточно часто [49; 59]. Нематоды выявлены, также у диких животных [45; 78]. Большинство опрошенных врачей (n=8) считают данный паразитоз частым (5–10 и более случаев в год). Кроме того, данное заболевание изредка регистрируется в Рубцовске, Тальменке у местных животных.
В Забайкальском крае у домашних собак дирофиляриоз не зарегистрирован. В связи с распространением бабезиоза, мазки крови в клиниках Читы выполняются регулярно, трое опрошенных у животных микрофиляремию не выявляли. Вместе с тем имеется описание единственного случая выявления D. immitis у волка, добытого на юге Забайкальского края на границе с Китаем, в Ононском районе [38]. На карте этот единичный случай не отмечен.
В доступной литературе данных о присутствии D. immitis в Мордовии не найдено. Единственный ответ от ветеринарного врача, поступивший из столицы региона, Саранска, описывает, что микрофиляремия выявляется у животных, рождённых в другом регионе или перемещавшихся за пределы республики. Исследованная нами ранее выборка недостаточна для выводов о присутствии или отсутствии дирофиляриоза в регионе [44]. D. immitis зарегистрирована у собаки, прибывшей, в Уфу из Саранска по результатам ИХ тестов [Парамонов, 2012, и личное сообщение].
Поиск не выявил литературных данных о распространении дирофиляриоза в Бурятии, а двое опрошенных врачей из Улан-Удэ не встречались с данным заболеванием в регионе. Та же ситуация в Камчатском и Красноярском крае. Однако в Красноярске один из семи опрошенных врачей диагностировал случай у местной собаки по результатам микроскопии, другими данными данное наблюдение не подкреплено и, возможно, связано с D. repens.
Краснодарский край является общеизвестным напряжённым очагом дирофиляриоза, вызываемого D. immitis, и характеризуется высокой заболеваемостью [28; 27; 57; 58; 63; 101]. Так, из 100 собак, исследованных в ИФА на антиген D. immitis, 27% были положительны, тогда как микрофиляремия была выявлена у 16% животных [105]. Было опрошено 66 ветеринарных специалистов из городов региона: Анапа, Краснодар, Новороссийск, Новочеркасск, Славянск-на-Кубани, Сочи, Геленджик, Темрюк, Крымск, Армавир, Тимашевск. Во всех городах края регистрируется D. immitis (на вскрытии и лабораторными методами). Высокая заражённость D. immitis выявляется в Краснодаре — 22,2% (n=180), в Новороссийске — 47,3% (n=19), в Новочеркасске — 39,7% (n=78), в Сочи — 8,1% (n=74), в Темрюке — 52,9% (n=34) [44]. Заражённость наблюдается часто даже среди кошек — 45,3%, по результатам вскрытия [48].
В Пермском крае зарегистрированы случаи как подкожного, так и сердечно-лёгочного дирофиляриоза среди служебных собак, подтверждённых серологическими методами, вероятно, вывозившихся в эндемичные очаги [93; 94]. Из 9 специалистов, заполнивших анкету, двое указали на регулярность регистрации автохтонных случаев дирофиляриоза, диагностированного по УЗИ сердца, а также подтверждаемых ПЦР и ИХ.
В Приморском крае сердечный дирофиляриоз регулярно регистрируется в населённых пунктах Фокино, Спасск-Дальний, Партизанск, Шкотово, Арсеньев, Артём, Владивосток, Находка, Дальнереченск, Уссурийск, Новоникольск. Ветеринарные специалисты (31 опрошенный) регистрируют 5–10 и более случаев дирофиляриоза в год по результатам вскрытия, микроскопии и ИХ анализа.
В Ставропольском крае дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, зарегистрирован в Ставрополе [60; 44], в Минеральных Водах [42] по результатам вскрытия и видоспецифической ПЦР. История перемещения животных во всех публикациях не указана. Микрофиляремия выявлена у двух из десяти собак, прибывших из региона [62], а также при обследовании животных в г. Ставрополь [69]. По результатам опроса в Ставрополе, Железноводске, Пятигорске, Невинномысске часто отмечаются автохтонные случаи сердечно-лёгочного дирофиляриоза на вскрытии, по результатам экспресс-тестов, УЗИ, микроскопии, в самом Ставрополе (7 ответов) — более 10 случаев в год.
В Хабаровском крае первые находки D. immitis сделаны достаточно давно у собак и диких животных [41; 39]. Подкожный дирофиляриоз является актуальной проблемой для человека в регионе. При исследовании 70 проб от собак у 6% выявили микрофиляремию. [67]. При исследовании 140 проб крови методом ПЦР с видоспецифичными праймерами было выявлено, что 43,6% собак заражены D. immitis [36].
В г. Благовещенск Амурской области ранее регистрировались случаи подкожного дирофиляриоза у людей и животных [34]. Этими же авторами установлена микрофиляремия у кавказской овчарки, диагноз «сердечный дирофиляриоз» поставлен рентгенологически, что вызывает серьёзные сомнения в его точности, а место рождения и история перемещений животного не приводится. У 35 из 130 исследованных кошек и собак выявлена микрофиляремия, вид дирофилярий не указан, однако оговаривается, что у животных в отдельных случаях отмечали взрослых подкожных дирофилярий [77]. В 2019 году у сторожевой собаки, рождённой и не покидавшей территорию города, при вскрытии в лёгочных сосудах была выявлена D. immitis, экземпляр которой был предоставлен нам для исследования. ДНК D. immitis также выявлено в крови у 2 из 13 исследованных в видоспецифическом ПЦР животных [44].
В Архангельской области (города Архангельск, Северодвинск) нет опубликованных данных о случаях обнаружения D. immitis. По данным анкетирования, ветеринарные специалисты в регионе сердечный дирофиляриоз не регистрируют (n=3).
В Астраханской области дирофиляриоз распространён среди животных достаточно широко. Среди городских собак микрофиляремия отмечена у 92,2% в г. Астрахань, а также 7,8% в Камызякском районе. К сожалению, вид дирофилярий в работе не определён, а также нет данных о перемещениях животных [5]. Т.В. Богданова и О.В. Бойко приводят ряд случаев заражения собак крупных пород D. immitis, выявленных на вскрытии [17], а также собак и кошек разных условий содержания [16]. Учитывая, что в выборке присутствуют среднеазиатские и кавказские овчарки, вызывает сомнение, что данные животные могли путешествовать с хозяевами, и, несмотря на отсутствие явных указаний, данные случаи стоит рассматривать как автохтонные. От специалистов города Астрахань поступил 21 ответ на анкету, все респонденты отмечают местные случаи заражения D. immitis у собак: 5–10 и более случаев в год.
Опубликованные данные по Белгородской области содержат неполную информацию о присутствии D. immitis в регионе. Микрофиляремия выявлена у 2,3–5,73% собак, однако вид дирофилярий не определялся [87; 86]. В Белгороде регистрируется D. repens у собак [44] и часто у людей [51]. У 1 из 8 собак, прибывшей на службу в Ростов-на-Дону, выявлены микрофилярии, несмотря на то, что в публикации указано, что вид определялся методом морфометрии, в самом тексте вид паразитов не указан [62]. Вместе с тем, по данным опроса, местные случаи регистрируются у собак от 2–5 до 5–10 случаев в год (4 опрошенных), редко на вскрытии, чаще — при микроскопии, возможно, часть этих случаев в действительности приходятся на D. repens.
В Брянской области ДНК D. immitis была выявлена у одного животного, анамнез которого неизвестен [44]. У 2 из 5 собак, прибывших на службу в Ростов-на-Дону, были выявлены микрофилярии, вид нематод не приведён [62]. По результатам опроса 9 ветеринарных специалистов получены неоднозначные результаты. Дирофилярии в сердце и лёгочных сосудах, положительные результаты ПЦР или ИХ выявлялись у животных, покидавших город, либо с неизвестной историей, а у местных животных дирофиляриоз регистрировался только путём выявления микрофилярий — без установления их видовой принадлежности.
Во Владимирской области (города Владимир, Гусь-Хрустальный) было опрошено 6 ветеринарных специалистов. По предоставленным данным, дирофилярии были отмечены при вскрытии в сердце и лёгочных сосудах местных собак, а также при исследовании проб крови в видоспецифическом ПЦР. Также высокую заражённость (микрофиляремию без уточнения вида) отмечают у служебных собак.
В Волгоградской области (г. Волгоград) дирофиляриоз на данный момент является общеизвестной проблемой. Микрофилярии D. immitis выявлены у бездомных, квартирных собак Волгограда, а также у беспризорных и служебных собак в сельской местности (метод определения микрофилярий не указан), а также на вскрытии у 2 животных [109]. Методом РТ-ПЦР с видоспецифическими праймерами дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, выявлен у 28% собак в Волгограде [44]. Ветеринарные специалисты в клиниках Волгограда и Волжского (14 опрошенных) регистрируют заболевание более 10 случаев в год методами ПЦР, ИХ, УЗИ и на вскрытии погибших местных животных.
В Вологодской области D. immitis ранее не регистрировалась. Из Вологды поступило 2 ответа на анкету и 1 описание завозного клинического случая дирофиляриоза у собаки породы чау-чау. D. repens регистрируется у человека [51], а также была зарегистрирована у 1 из 2 исследованных собак [44].
В Воронежской области D. immitis зарегистрирована в дикой природе у лисиц [Ромашова и др., 2014], а также очень часто регистрируется у домашних плотоядных, не покидавших регион [81; 68; 12; 44]. От ветеринарных специалистов получено 20 ответов, в г. Воронеж дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, регистрируется регулярно от единичных до 10 автохтонных случаев в год, подтверждаемых вскрытием, ПЦР, ИХ.
В Ивановской области регистрируется подкожный [1; 10; 95] и сердечный дирофиляриоз [44]. Так как по литературным данным дирофиляриоз зарегистрирован только в видоспецифическом РТ-ПЦР (в 3 из 12 исследованных проб крови), без уточнения анамнеза животных, то важным дополнением к этой информации являются результаты опроса местных ветеринарных специалистов: 4 опрошенных практикующих врачей регистрируют данное заболевание у местных животных на вскрытии, УЗИ сердца, по результатам ПЦР и ИХ.
В Иркутской области D. immitis среди собак не регистрируется. 10 респондентов из городов Иркутск и Ангарск никогда не диагностировали данную инвазию в регионе. В научной литературе есть упоминание о регистрации дирофиляриоза (вид не указан) у служебных собак, привезённых в Уфу из Иркутской области, полная история их перемещений также неизвестна [71].
Из Калининградской области по 1 ответу поступило из городов Черняховск и Калининград. Ветеринарные врачи не диагностировали дирофиляриоз на территории области. Данных в литературе о случаях заражения животных в этом регионе нет.
В Калужской области дирофиляриоз зарегистрирован по публикациям [66]. Однако краткое описание клинических случаев (у 6 животных), а также отсутствие явного указания на автохтонность выявленной инвазии не позволяют однозначно утверждать о существовании очага инвазии в данном регионе. В публикации указывается на обнаружение подкожного дирофиляриоза, однако сопоставление признаков сердечной недостаточности и лабораторное обнаружение микрофилярий представляется нам недостаточным основанием для того, чтобы считать, что данный случай относится к сердечно-лёгочному дирофиляриозу. Видоспецифическое ПЦР не выявило ДНК D. immitis в пробах из Калуги, были выявлены 2 случая заражения D. repens [44], однако выборка недостаточная для однозначных выводов. При анкетировании ответов из столицы региона Калуги не поступало, по 1 ответу поступило из городов Обнинск и Малоярославец. В одном случае описывается обнаружение микрофилярий без установления их видовой принадлежности. Таким образом, вопрос присутствия местных случаев D. immitis в этом регионе остаётся открытым.
В Кемеровской области дирофиляриоз у животных, по данным литературы, не регистрировали. 4 опрошенных ветеринарных специалиста не встречались с этим паразитозом у животных.
В Кировской области описано 2 клинических случая сердечного дирофиляриоза, в одном из них животное покидало город и посещало эндемичную зону (г. Сочи), в другом было привезено из г. Петрозаводска (неэндемичен по дирофиляриозу) [22]. Остальные публикации исключены из обзора, так как описывают всё те же 2 случая. Опрошенные ветеринарные специалисты сталкивались с единичными случаями заражения D. immitis у собак, рождённых вне города Кирова либо имеющих неполный анамнез. Все описанные случаи являются единичными. Так или иначе в данной ситуации невозможно установить место заражения животных, и данный регион не включён нами в список эндемичных по D. immitis.
В Костромской области сердечно-лёгочной дирофиляриоз отмечен на ряду с подкожным. Вместе с тем указаний, что животные всегда проживали только на территории Костромской области, нет. Выявлены дирофилярии были на вскрытии служебных и питомниковых собак [46; 70]. 4 ветеринарных специалиста, ответившие на вопросы анкеты, отмечали сердечно-лёгочной дирофиляриоз у местных и завозных собак (на вскрытии, по результатам ИХ и ПЦР тестирования).
Случаев сердечно-лёгочного дирофиляриоза в г. Кургане и Курганской области в литературе нами не найдено. 3 респондента диагностировали заболевание на вскрытии, по результатам ИХ и УЗИ у местных животных, оценивая данные случаи от единичных до частых.
В Курской области среди населения часто диагностируется подкожный дирофиляриоз [19]. У 5 (из 21) исследованных собак зарегистрирована D. immitis по результатам иммунохроматографического теста на антигены [80]. Автор указывает, что заболевание было диагностировано в кинологическом центре при плановом обследовании, история жизни собак не приводится. В 2013 г. на базе ОБУ «Курская областная ветеринарная лаборатория» были проведены исследования проб крови, взятых у кошек и собак во всех районах области, городах Курск и Железногорск, с целью выявления инвазии дирофиляриозом. Микрофилярии были обнаружены в крови у 5,9% собак и у 0,6% кошек из 16 районов области и Курска, данных о виде микрофилярий не приводится [30]. У 2 из 5 исследованных собак, прибывших для прохождения службы в Ростов-на-Дону, выявлена микрофиляремия [62]. 4 из 5 опрошенных специалистов не встречались с данным заболеванием, а 1 указал, что регистрировал D. immitis на вскрытии у местной собаки.
Ленинградская область и Санкт-Петербург, по всей видимости, не являются постоянным очагом дирофиляриоза, вызываемого D. immitis. Публикации по этим территориям отсутствуют. Из 18 ветеринарных специалистов, ответивших на опрос, только 1 сообщил о регистрации у животных, не покидавших территорию области. Вместе с тем случаи завозных инвазий в регионе не являются редкостью, и многие специалисты регулярно встречаются с этим диагнозом в своей практике.
Дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, на территории Липецкой области неоднократно упоминается в обзорах литературы с указанием, что оттуда прибывали служебные собаки, заражённые данным гельминтозом, однако сведений о месте рождения этих животных, нахождения их в других эндемичных регионах нет. 4 из 24 исследованных в ПЦР собак, история жизни которых неизвестна, были положительны на D. immitis [44]. Результаты опроса ветеринарных специалистов из этого региона демонстрируют, что этот нематодоз является обычным среди местных собак Липецка.
В Магаданской и Мурманской областях дирофиляриоз не зарегистрирован, ни по данным публикаций, ни по результатам опроса ветеринарных врачей. В Омской и Томской областях D. immitis регистрируется только у завозных и путешествующих собак, а D. repens редко у местных собак. Так в Омской области из 232 исследованных собак у 9 собак (в том числе 6 из них территорию города не покидали) было выявлено ДНК D. repens в крови, по результатам секверирования [98]. В Новосибирской области случаи инвазии D. immitis регистрируются спорадически [106], однако все носят завозной характер, тогда как D. repens встречается у собак, не покидавших территорию Новосибирска и Новосибирской области. По суммарной статистике в ветеринарной клинике автора статьи и личным сообщениям коллег, в Новосибирске ежегодно регистрируется 3–5 случаев дирофиляриоза, большая часть из которых приходится на D. repens, а также завозные случаи D. immitis. Ближайший крупный очаг расположен в г. Барнаул Алтайского края, где имеется стационарное неблагополучие по дирофиляриозу [59].
Дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, на территории Москвы и Московской области описан в 2003 году. При исследовании 916 проб крови в 5% случаев только по морфологическим критериям была установлена видовая принадлежность микрофилярий к D. immitis. Путём опроса было установлено, что 41 из 46 заражённых животных не вывозили за пределы Московской области [111]. Позднее при исследовании 3371 пробы, с использованием только морфологических признаков было установлено, что 4% собак заражены дирофиляриозом, при этом 3,6% приходилось на D. immitis и 0,6% на D. repens [112]. В качестве основного критерия указывается окраска экскреторной и анальной пор. В другой работе выявление микрофилярий в 340 пробах крови совмещали с ИФА на антиген D. immitis, в 2,6% случаев были получены положительные реакции при том, что микрофиляремия отмечена была у 17,6% животных [105]. То есть встречаемость D. repens среди собак Москвы и Московской области была значительно выше, чем D. immitis. При исследовании методом видоспецифического РТ-ПЦР D. repens у собак Москвы была выявлена в 7,1% исследованных проб, 19,9% — в Шатуре Московской области, а ДНК D. immitis — в 8,5% и 19,9% соответственно [44]. 21 из 76 опрошенных ветеринарных специалистов оценивают встречаемость местных случаев дирофиляриоза, подтверждаемых УЗИ, вскрытием, ПЦР, ИХ и ИФА, от единичных случаев до 10 случаев в год, чаще указывая 2–5 случаев в год.
В Нижегородской области выявлено ДНК D. immitis у комаров [82]. Вероятно, завозные случаи инвазии D. immitis у служебных собак, проходивших службу в Чеченской республике, описаны в Нижнем Новгороде, диагноз установлен патологоанатомически, история посещения других городов неизвестна [75]. В этой же работе указано, что среди 86 служебных собак зонального кинологического центра выявлено 10 случаев (микрофиляремии?), а также заболевание выявлено у 10 собак, прибывших из других регионов: Адыгеи, Ставропольского края, Краснодарского края, Марий Эл, Ульяновска, Саранска, Волгограда. Однако это не означает, что данные регионы являются единственными посещёнными служебными собаками регионами. У 2 из 10 исследованных собак из Нижнего Новгорода в пробах крови выявлено ДНК D. immitis [44]. 20 опрошенных ветеринарных врачей регулярно диагностируют у местных собак дирофиляриоз, вызванный D. immitis, по результатам ПЦР, ИХ, УЗИ сердца и при патологоанатомическом вскрытии. 2 респондента из Дзержинска Нижегородской области с данным заболеванием не встречались.
В Новгородской области микрофиляремия выявлена у 28,7% (n=108) служебных собак, дифференциация видов проводилась с помощью морфологических критериев, однако вид обнаруженных микрофилярий в публикации указан не был [64; 88]. По результатам анкетирования, единичные случаи как подкожного, так и сердечно-лёгочного дирофиляриоза, подтверждённые результатами ПЦР, в Великом Новгороде зарегистрированы, при этом неизвестна история перемещения животных. Вместе с тем в городе зарегистрирована высокая заболеваемость среди людей подкожным дирофиляриозом. Вопрос о распространении автохтонных случаев заражения D. immitis в этом регионе остаётся открытым.
Дирофиляриозу в Орловской области посвящено две публикации, соответствующие условиям поиска. Сердечный дирофиляриоз в г. Орёл диагностирован по результатам вскрытия 3-месячного котёнка шотландской породы. На представленных в работе фотографиях хорошо виден белый тромб, но дирофилярии отсутствуют. Учитывая возраст котёнка, взрослые гельминты и не могли быть обнаружены. Также в работе указывается: «Исследование мазка крови показало следы наличия микрофилярий (D. immitis)», которую невозможно интерпретировать как обнаружение микрофилярий соответствующего вида [103]. Иные данные непосредственно по данному региону отсутствуют. При исследовании 10 собак, прибывших из Орловской области, микрофилярии в крови не были выявлены [62]. Все трое опрошенных из г. Орёл сообщают о единичных автохтонных случаях дирофиляриоза, вызываемого D. immitis у собак.
Из Пензенской области 1 респондент сообщает о случае микрофиляремии у собаки. Однако случаи подкожного дирофиляриоза у человека регистрируются в этом регионе достаточно часто [51]. Микрофиляремия также отмечена у значительного процента собак [100]. Исходя из имеющихся данных, сложно сделать вывод о распространении именно D. immitis в регионе.
В Псковской области дирофиляриоз зарегистрирован среди собак, но видовая принадлежность дирофилярий не установлена, и история жизни животных не приводится [2]. Из столицы региона Пскова ответов ветеринарных врачей не поступало, двое опрошенных из г. Великие Луки сообщают только о случаях подкожного дирофиляриоза.
Ростовская область является одним из самых напряжённых очагов в России как сердечного, так и подкожного дирофиляриоза [63]. Из 100 исследованных методом ИФА на антиген D. immitis 39% собак оказались положительными, тогда как микрофиляремия была выявлена только в 23% случаев [105]. Положительные в ПЦР случаи заражения D. immitis выявлены в Каменске-Шахтинском — 18% (n=11), Новочеркасске — 39,7% (n=78), Ростове-на-Дону — 19,4% (n=349), в селе Самарское — 39,1% (n=23), в селе Кулешовка — 22,2% (n=36), также зарегистрированы в городах Азов и Аксай [44]. Все опрошенные ветеринарные врачи (n=23) отметили местные случаи дирофиляриоза у собак, а также указали, что заболевание встречается очень часто, более 10 случаев в год.
В Рязанской области D. immitis обнаружена при вскрытии бездомной собаки и дикой лисицы [4]. По данным опроса, большинство из 11 опрошенных сообщают о регулярной частой регистрации D. immitis у местных и завозных собак на вскрытии, по данным исследований методами ИХ и ПЦР.
В Самарской области, по данным В.А. Салимова, интенсивность инвазии достигает 60%. По данным Управления ветеринарии Самарской области, поражение дирофиляриозом (без указания вида) собак в Самаре в период с 2005 по 2010 гг. составляет от 13,9 до 51,8% [90; 89]. В работе других авторов описан один случай, подтверждённый вскрытием животного, и в остальных — установленные факты микрофиляремии, но без постановки точного диагноза, без данных о месте рождения и перемещениях животных [55]. В селе Алексеевка 3 из 10 собак и в городе Новокуйбышевске 2 из 10 собак, исследованных методом ПЦР, были положительны по ДНК D. immitis [44]. Данные анкетирования подтверждают наличие очага в городах Самара и Новокуйбышевск, так как животные, поступавшие в клиники, родились в регионе и не покидали территорию области, а диагноз подтверждался методом ПЦР, ИХ исследованием и вскрытиями животных. В г. Тольятти вид D. immitis регистрировался, однако полная история перемещений животных, исходя из анкетных данных, неизвестна.
В Саратовской области, дирофиляриоз зарегистрирован в 2002 году [53]. ДНК D. immitis была выявлена в крови собак из городов Саратов (3 из 11) и Энгельс (4 из 15), исследованных с помощью видоспецифической РТ-ПЦР [44]. Большинство из 15 опрошенных ветеринарных врачей Саратовской области (из городов Саратов и Энгельс) часто регистрируют автохтонные случаи инвазии D. immitis.
Данные по Сахалинской области представлены в литературе единственной публикацией [52], в которой D. immitis приводится в списке фауны гельминтов собак на острове Сахалин. Единственный опрошенный ветеринарный специалист из г. Южно-Сахалинск заболевание в городе не регистрировал.
В Свердловской области, в городах Екатеринбург, Нижний Тагил было опрошено 15 ветеринарных врачей. Из работающих в Екатеринбурге, 5 из них сталкивались с местными случаями инвазии D. immitis, диагностированной на вскрытии либо по результатам ИХ анализа, все отмечают этот нематодоз как редкий или очень редкий. В Нижнем Тагиле отмечены завозные случаи. У одного животного, прибывшего из г. Серов в Уфу, зарегистрировано заражение по результатам ИХ теста [Парамонов, 2012 и личное сообщение].
Смоленская область, по всей видимости, не является зоной распространения D. immitis. Было опрошено 3 специалиста, все отмечали микрофилярий в крови у местных собак, однако дополнительных исследований не проводилось. Вероятнее всего, в регионе отмечается D. repens.
Тамбовская область эндемична по дирофиляриозу. Большинство из 9 опрошенных ветеринарных врачей регистрировали заболевание у местных животных при вскрытии, исследовании методами ИХ и ПЦР и отмечают его как частое — 10 и более случаев в год.
В Тверской области на опрос ответы поступили от 5 ветеринарных врачей, дирофиляриоз или не диагностировался, либо диагностировался у животных, покидавших регион. В 1 случае была установлена микрофиляремия у местного животного, других диагностических процедур для установления вида дирофилярий проведено не было.
В Тульской области D. immitis была выявлена в комарах методом ПЦР [15]. У 1 из 8 собак, прибывших из области для прохождения службы в Ростове-на-Дону, выявлена микрофиляремия, вид дирофилярий не приводится [62]. 3 респондента из Тулы и Кимовска сообщают о регулярных находках D. immitis методами ПЦР, ИХ и на вскрытии животных.
В Тюменской области, в г. Тюмень, выявлен дирофиляриоз у служебных и домашних собак, не покидавших территорию города, однако, несмотря на указание, что при микроскопии были выявлены микрофилярии D. immitis, каким образом проводилась дифференциация от D. repens, в работе не указано [54; 33]. Участие в опросе приняли 4 человека, 2 из них регистрировали D. immitis на вскрытии у животных, рождённых на территории Тюменской области и не покидавших территорию города.
Исследования собак в Ульяновской области были проведены путём исследования крови, показано что 10,2% заражены дирофиляриозом [110]. Авторы не приводят данных о виде выявленных дирофилярий, лишь обращают внимание, что отсутствие информации о дирофиляриозе в их регионе до данной работы могло быть связано с тем, что дирофиляриоз мог быть ошибочно диагностирован как другое кардиологическое заболевание. Таким образом, авторы рассматривают в качестве вероятного возбудителя D. immitis. 3 из 4 опрошенных специалистов в Ульяновске и области регистрируют местные случаи инвазии D. immitis при вскрытии животных, по ИХ анализу, микроскопии, однако отмечают инвазию как редкую, оценивая эти случаи либо как единичные, либо встречаемые 2–5 случаев в год.
Дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, в Челябинской области (города Челябинск, Копейск, Троицк, Озёрск), по всей видимости, является редким, чаще завозным заболеванием. Публикаций о D. immitis в доступной литературе нет. Ветеринарные специалисты периодически регистрируют инвазию при вскрытии, УЗИ, по результатам ИХ тестов, оценивая её как редко встречаемую. При этом анамнестические данные по данным животных неполные, либо животные имеют историю перемещений в эндемичную зону, а в случаях, когда инвазия диагностирована у животных, не покидавших пределы области, единственным методом подтверждения была микроскопия крови, и эти случаи, вероятно, относятся к случаям заражения D. repens, регистрируемым также у населения области.
Ярославская область, по всей видимости, является свободной от D. immitis. Опубликованные данные по региону отсутствуют. Все опрошенные специалисты регистрировали D. immitis только у привозных животных. В Переславле-Залесском регистрировались случаи микрофиляремии без установления вида нематод у местных животных.
Поиск опубликованных данных по Еврейской автономной области не привёл к положительным результатам. Хотя не исключено, что из-за сложной истории этого субъекта федерации часть его территории могло быть исследовано во время гельминтологических экспедиций на Дальний Восток, а относимые к ней находки были записаны в существовавшие на то время административно-территориальные единицы. На опрос поступил ответ от двух специалистов, практикующих в Биробиджане: местные случаи дирофиляриоза, вызываемого D. immitis, выявляемые в числе прочего на вскрытии животных, являются обычными — 10 и более случаев в год.
Ненецкий автономный округ, Чукотка, Ханты-Мансийский автономный округ вряд ли могут являться зоной распространения дирофиляриоза из-за своих климатических условий. Ответы от специалистов поступили только из Ханты-Мансийского АО — дирофиляриоз в нём не регистрировался. У привезённых из ХМАО служебных собак случаи дирофиляриоза зарегистрированы, но, к сожалению, полная история перемещений животных неизвестна [71]. Публикации случаев дирофиляриоза в доступной литературе по этим регионам отсутствуют. В Ямало-Ненецком автономном округе, в г. Новый Уренгой, единственный случай дирофиляриоза был выявлен на вскрытии, история животного неизвестна, стоит предположить, что этот случай относится к завозным.
Анализ современных литературных данных по другим странам — бывшим республикам СССР ограничивался публикациями на русском, украинском, белорусском и английском языках. В Абхазии 4%-я заражённость D. immitis выявлена по результатам вскрытия собак [14]. На территории Азербайджанской ССР при вскрытии 151 собаки сердечно-лёгочной дирофиляриоз выявлен в 15,2% случаев [32]. В Армянской ССР из 22 собак 2 были заражены D. immitis [65]. По результатам опроса 6 человек, заболевание регулярно встречается в практике ветеринарных врачей в Ереване — столице Армении. В Грузии D. immitis зарегистрирована В.В. Джикия (1934 г.) и П.Л. Бурджанадзе (1943 г.). В Туркестане (территория Казахстана) сердечный дирофиляриоз был зарегистрирован в 1916 году [92]. В Таджикистане А.М. Петровым и Л.Ф. Потехиной в 1953 году, в Узбекистане Шевченко в 1928–1929 году [цит. по 7].
В прибалтийских странах Литве, Латвии и Эстонии сердечно-лёгочной дирофиляриоз, по всей видимости, носит исключительно завозной характер. В недавней работе Н. Тишкиной и П. Джокелайнен, в которой также были проанализированы ответы практикующих ветеринарных врачей из Прибалтики и стран Северной Европы [116], не приводится данных о том, каким образом были определён вид D. immitis в автохтонных случаях. Методология проведённого авторами опроса не позволяет верифицировать точность постановки диагноза. Из стран Прибалтики поступило по одному ответу — врачи регистрировали местные случаи только D. repens.
На Украине сердечный дирофиляриоз регистрируется в Сумской области [83], Полтавской области [97], большинство современных работ сложно интерпретировать, так как в них редко используется чёткое разделение на виды, чаще всего устанавливается факт микрофиляремии, наличие только клинических признаков, а также чаще фиксируются факты заражения D. repens [76; 18; 96]. По результатам опроса (n=15), выскоэндемичной областью является Одесса и Одесская область, Измаил, Беляевка — большинство опрошенных регистрирует дирофиляриоз на вскрытии и прижизненными методами у местных животных более 10 случаев в год. Также обычна D. immitis у собак в Киеве и Киевской области (города Бортничи, Борисполь и др.), в городах Днепр и Каменское Днепропетровской области, в Запорожье, в городах Харьков и Змиёв Харьковской области, в городе Сумы и в Сумской области, в городе Мукачево Закарпатской области, в городах Николаевск, Чернигов, Львов. К сожалению, неполные данные поступили из городов Кременчуг, Кривой Рог, Макеевка, Полтава, Донецк и из Донецкой области.
В Молдове, в столице республики Кишинёве, а также в Приднестровье сердечно-лёгочной дирофиляриоз у собак регистрируется местными специалистами часто на вскрытии. В Киргизии (все ответы поступили из столичного города Бишкек) D. immitis, по всей видимости, отсутствует, тогда как D. repens регистрировалась [84]. Сложное распространение D. immitis имеет на территории Казахстана. Гельминтоз отсутствует на территории городов Костанай, Петропавловск, Усть-Каменогорск, Павлодар, Караганда, однако с каждого из этих городов опрошены по одному ветеринарному специалисту. Вид D. immitis отмечен в г. Алматы. Единичные случаи на вскрытии у животных с неизвестной полной историей перемещений отмечены в г. Байконур.
В Белоруссии заражённость собак дирофиляриями, по результатам исследования крови, встречается практически повсеместно [61]. Вместе с тем данных по отдельным видам не представлено. Ранее на территории Белоруссии D. immitis регистрировалась у волка [108]. Большинство ветеринарных специалистов, ответивших на опрос, диагностировали дирофиляриоз или по микроскопии, или указывают, что полная история перемещений животного неизвестна: либо животные родились в другом регионе, или покидали территорию страны. Только в одном случае, в Минске, дирофиляриоз диагностирован по результатам ИХ у местных собак. На наш взгляд, вопрос о реальном распространении D. immitis на территории Белоруссии следует считать требующим дальнейшего изучения.
71,6% опрошенных ветеринарных врачей сталкивались в своей практике с сердечно-лёгочным дирофиляриозом, и ещё 10,8% диагностировали только подкожный дирофиляриоз у животных. Таким образом, подавляющее большинство ветеринарных специалистов сталкивались с дирофиляриозами в своей практике. 36,4% специалистов оценивают сердечно-лёгочной дирофиляриоз как часто встречаемое заболевание (10 и более случаев в год), 5,3% сталкивались хотя бы единожды.
Респонденты также ответили на ряд поставленных вопросов относительно методов диагностики и лечения, их доступности в повседневной практике. 41,6% опрошенных ветеринарных специалистов не используют в практике экспресс-методы диагностики — иммунохроматографические тесты на антиген Dirofilaria immitis, 7,9% они недоступны, 55,6% используют их в повседневной практике, но 6,1% испытывают трудности с их приобретением. 39,6% пользуются лабораторными возможностями клиники для диагностики дирофиляриоза, около 10,4% — региональными лабораториями, 26,2% — услугами сетевых лабораторий, 23,8% — не пользуются услугами лабораторий.
Всего 61,2% признают важность профилактики дирофиляриоза для своих пациентов, 16,5% рекомендуют профилактику, несмотря на отсутствие уверенности, что она целесообразна в регионе, 8,4% считают, что в их регионе это не имеет значения, 7,3% считают, что профилактика дирофиляриоза в их регионе важна, но не рекомендуют её владельцам по каким-либо причинам. Для оценки доступности знаний относительно проблемы дирофиляриоза, респондентам был задан вопрос: «Были ли Вы на лекциях, семинарах, конференциях по проблеме дирофиляриоза?» Утвердительно ответили 64% респондентов.
Для ответа на вопрос «Какие препараты для профилактики дирофиляриоза из списка Вы знаете, используете, назначаете в своей практике?» предоставлялась возможность выбрать сразу несколько доступных на российском рынке препаратов, а также ввести свой вариант ответа. Самым популярным препаратом для профилактики дирофиляриоза (70,1% опрошенных) в России назван препарат «Мильбемакс», далее в порядке убывания популярности — «Адвокат», «Стронгхолд», «НекстГард», «Диронет», 36,6% ветеринарных специалистов используют инъекционные препараты ивермектина, остальные препараты были менее популярны. Также 25,1% рекомендуют средства для защиты от комаров.
Обсуждение
Несмотря на неполноту данных в публикациях по дирофиляриозу, на основании анкетных данных можно считать зоной распространения D. immitis Кабардино-Балкарию, Татарстан, Белгородскую, Владимирскую, Ивановскую, Курганскую, Липецкую, Нижегородскую, Свердловскую, Тамбовскую, Тульскую, Тюменскую, Еврейскую автономную области.
Завозные случаи зарегистрированы в Ямало-Ненецком автономном округе, Санкт-Петербурге, Ленинградской, Ярославской, Челябинской, Тверской, Смоленской, Новосибирской, Курской, Кировской, Калужской, Брянской областях, Чувашии, Карелии, возможно, в Псковской области, Удмуртии.
Согласно анкетированию и по отсутствию публикаций, дирофиляриоз, вызываемый D. immitis, отсутствует в Калмыкии, Карелии, Удмуртии, Магаданской области, Хакасии, Красноярском крае, Республике Алтай, Бурятии, Коми, Забайкальском крае, по крайней мере у собак, в Камчатском крае, Архангельской, Вологодской, Иркутской, Калининградской, Кемеровской, Новосибирской, Омской, Томской областях.
Проведённое исследование имеет ряд ограничений, связанных с невозможностью верификации отдельных данных, предоставляемых «как есть» (анамнез, данные исследований, точность определения вида и т. д.), как в публикациях, так и по результатам опроса. Реальное и выявленное распространение могут не совпадать, прежде всего, в результате отсутствия профессиональных паразитологических исследований в регионе. Часть публикаций остаётся непроанализированной, так как они не представлены в референсных базах. К сожалению, анкетированием охвачены не все регионы и крупные города. Климатические условия отдельных регионов не располагают к поддержанию очага инвазии, но вместе с тем пример Якутска, расположенного в экстремальной климатической зоне, демонстрирует возможность регистрации дирофиляриоза во многих регионах, кажущихся непригодными для реализации жизненного цикла дирофилярий. И наоборот, ряд регионов имеет подходящие условия, где дирофиляриоз наверняка встречается, но из них не было получено ни одного ответа от ветеринарных специалистов, а специализированные паразитологические исследования не проводились, либо опубликованные данные не были доступны. Анкетирование ветеринарных специалистов, работающих с мелкими домашними животными, не исключает возможности присутствия дирофиляриоза среди диких животных, обитающих в, казалось бы, неэндемичном регионе, но, с другой стороны, дирофиляриоз тяготеет к антропогенным ландшафтам с высокой плотностью окончательных хозяев — прежде всего собак. С другой стороны, из мелких населённых пунктов, не являющихся столицами региона, получено ограниченное количество ответов, вследствие чего данные по эпизоотологии дирофиляриоза, полученные путём опроса, не отражают полную картину распространения D. immitis.
Выводы
Распространение дирофиляриоза, вызываемого D. immitis, на территории России изучено по-прежнему неполно. Прежде всего, не хватает полноценных паразитологических исследований, в которых бы проводилась надлежащая дифференциация видов (по морфологии взрослых форм либо личиночных с помощью ПЦР), а также отслеживался анамнез хозяев. Ветеринарные врачи часто не учитывают, что обнаружение микрофилярий в крови требует дифференциации видов, что крайне важно для дальнейшего лечения заболевания и прогноза. Дальнейшее изучение должно быть сфокусировано прежде всего на пограничных территориях, что позволит уточнить современные границы распространения дирофиляриоза среди животных. Особый интерес представляют исследования животных в небольших населённых пунктах, вне крупных городов, откуда в основном поступали ответы от ветеринарных специалистов и где доступна современная диагностика.
Благодарности
Автор признателен всем ветеринарным специалистам, заполнившим анкету, и выражает особую благодарность коллегам, давшим дополнительную информацию и предоставившим публикации по дирофиляриозу в их регионе.
Автор будет благодарен за дополнительную информацию из неохваченных опросом регионов. Ссылка на опрос доступна на сайте parasitology.ru.
Литература
- Абалихин Б.Г. и др. // Вестник Костромского государственного университета, 2014. — №20 (6). — С.41–44.
- Агасиев А.Ш., Сулейманов Ф.И., Челнокова М.И. // Известия Великолукской государственной сельскохозяйственной академии, 2015. — №2. — С. 2–7.
- Андреева М.В. // Вестник ветеринарии, 2013. — №2(65). — С. 16–18.
- Андреянов О.Н., Шайтанов В.М., Ястреб В.Б. // Актуальные вопросы ветеринарной биологии, 2016. — №4 (32). — С. 20–22.
- Аракельян Р.С. и др. // Российский паразитологический журнал, 2017. — Т. 40. — Вып. 2. — С. 146–149.
- Архипов И.А., Архипова Д.Р. Дирофиляриоз. М.: Россельхозакадемия, 2004. — 194 с.
- Архипова Д.Р. Биология дирофилярий и эпизоотология дирофиляриоза собак в степной зоне юга России. Дис. на соиск. уч. степени канд. биол. наук. Нижний Новгород, 2003. — 182 с.
- Багаева У.В., Хатхакумова Д.Т. // В сб.: Актуальные проблемы химии, биологии и биотехнологии: материалы X всероссийской научной конференции, 2016. — С. 92–94.
- Багаева У.В., Бочарова М.М. // Российский паразитологический журнал, 2008. — №4. — С. 26–30.
- Баландина В.Н., Егоров Д.С., Крючкова Е.Н. // Теория и практика паразитарных болезней животных, 2015. — Вып.16. — С. 21–24.
- Бескровная Ю.Г. Дирофиляриоз на юге России (распространение и диагностика): автореф. диС. на соиск. ст. к. б. н.: 03.00.19 / Бескровная Юлия Григорьевна. — М., 2009. — 25 с.
- Беспалова Н.С., Золотых Т.А. Дирофиляриоз в Центральном Черноземье России. Изд-во: ФГБОУ ВО Воронежский ГАУ. Воронеж, 2019. — 119 с.
- Биттиров А.М. и др. // Бюллетень Московского общества испытателей природы. Отдел биологический, 2019. — Т. 124. — № 3. — С. 13–20.
- Блажин А.Н. // Тр. Тропич. ин-т НКЗ Абхазской АССР, 1937. — Вып.3. — С. 135–143.
- Богачева А.С., Ганушкина Л.А., Лопатина Ю.В. // Ветеринарная практика, 2008. — № 4. — С. 24–26.
- Богданова Т.В. // Ветеринарная практика, 2008. — № 4. — С. 24–26.
- Богданова Т.В., Бойко О.В. // Вестник АГТУ, 2007. — №4. — С.137–139.
- Бойко А.А., Фалы Л.И., Бригадиренко В.В. // Вісник Дніпропетровського університету. Біологія. Медицина, 2011. — Вип. 2, т. 2. — С. 3–7.
- Будаев А.П. и др. // Вестник Курской государственной сельскохозяйственной академии, 2014. — №8. — С. 74–76.
- Булатова С.И., Конина М.В., Зубарева Л.Э. // В сб.: Важнейшие вопросы инфекционных и паразитарных болезней, 2017. — С. 47–48.
- Бурджанадзе П.Л. // Тр. Грузин. НИВОС, 1943. — Т. 8. — С. 36–62.
- Бякова О. В. и др. // В сб.: Теория и практика паразитарных болезней животных, 2017. — С. 81–84.
- Васильева Д.Ю. // В сб.: Студенческая наука — первый шаг в академическую науку, 2018. — С. 220–221.
- Воложанинова Н.В., Журбенко И.А. // Научные труды южного филиала национального университета биоресурсов и природопользования Украины «Крымский агротехнологический университет». Серия: ветеринарные науки, 2014. — №16. — С. 14–18.
- Гаджиев И.Г., Атаев А.М., Газимагомедов М.Г. // Российский паразитологический журнал, 2010. — №4. — С.12–15.
- Гаджиев И.Г. Гельминтозы собак на территории Терско-Кумской низменности и совершенствование мер борьбы // Дис. на соиск. ст. канд. вет. наук, 2011. 148 с.
- Гаркави Б.Л., Медведев А.Ю. // Матер. науч. конф. «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями», М., 2004. — Вып. 5. — С. 111–112.
- Гаркави Б.Л., Михно Ф.С. //Матер. науч. конф. «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями», 22–23 мая 2002. — М., 2002. — С. 91.
- Гогель Л.С. //Журнал науч. и практ. вет. мед., 1910. — Т. 3, В. 2. — С. 6–16.
- Государственный доклад «О санитарно-эпидемиологическом благополучии в Курской области в 2013 году» // Управление Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека по Курской области [Сайт]. URL: http://46.rospotrebnadzor.ru/content/gosudarstvennyy-doklad-o-sanitarno-epidemiologicheskom-blagopoluchii-v-kurskoy-oblasti-v-0 (Доступен 30.08.2019).
- Гурвич Б.М. //Сев.-кавк. вет. вестник, 1929. — № 3.
- Демидова А.Я. // Сб. работ по гельминтологии. М.: 1937. — С. 123–125.
- Домацкий В.Н., Ермакова Е.М. // В сб.: European Scientific Conference. Сборник статей VII Международной научно-практической конференции: в 2 частях, 2017. — С. 205–207.
- Жукова Н.Н., Макеева Л.С., Яковлева Н.В. // Дальневосточный журнал инфекционной патологии, 2012. — №21. — С. 175–177.
- Журавлев А.С. Фауна гельминтов собак Кабардино-Балкарской республики и усовершенствование мер борьбы с опасными зоонозами: дис. .канд. вет. наук. Ставрополь, 2009.
- Иванова И.Б. Паразитарная система Dirofilaria sp. в городе Хабаровске:. автореферат дис. на соиск. ст. кандидата наук по спец. паразитология, Москва, 2013 — 24 с.
- Каденации А.Н. Гельминтофауна млекопитающих Крыма и опыт оздоровления домашних животных от основных гельминтов: дис. доктора биол. наук. — М: ВИГИС, 1956. 396 с.
- Кирильцов Е.В. // Вестник Бурятской государственной сельскохозяйственной академии им. В.Р. Филиппова, 2015. — № 4. — №41. — С. 135–138.
- Козлов Д.П. // Труды гельминтологической лаборатории АН СССР, — Москва: Наука, 1963. — Т. XIII. — С. 56–70.
- Козлов Д.П. Определитель гельминтов хищных млекопитающих СССР. / Д.П. Козлов. М.: «Наука», 1977. — 276 с.
- Козлов Д.П., Скворцова Н.А. // Тез. докл. научн. конф. Всес. о-ва гельминтол., 1962. –Ч. 1. — С. 84–86.
- Колесников В.И., Попов, О.В. // Овцы, козы, шерстяное дело — М., 2012. — № 4. — С. 49–51.
- Колесова Г.Г. и др. // Российский паразитологический журнал, 2013. — № 3. — С. 87–91.
- Коняев С.В. // Материалы 6 межрегион. конф. с междунар. участием «Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке», посвящ. 70-летию со дня рождения В.Д. Гуляева, 4–6 сентября 2019. Новосибирск, 2019. — С.164–166.
- Коняев С.В., Бондарев А.Я., Ткаченко Л.В. // Российский ветеринарный журнал, 2011. — №4. — С. 32–34.
- Королёва С.Н. // Вопросы нормативно-правового регулирования в ветеринарии: журнал. — 2012. — № 4. — С. 29–31.
- Косяев Н. И., Фархутдинова А.Ф. // Учёные записки КГАВМ им. Н.Э. Баумана, 2012. — №1. — С. 175–179.
- Кравченко В.М. // В сб.: Итоги научно-исследовательской работы за 2017 год: сб. статей по материалам 73-й научно-практической конференции преподавателей, 2018. — С. 165–166.
- Кравченко И.А. // Аграрная наука — сельскому хозяйству: матер. III Междунар. науч.-практ. конф. Барнаул, 2008. — Кн. 2. — С. 312–315.
- Криворотова Е.Ю. Биологические аспекты дирофиляриоза в ряде субъектов Российской Федерации: дис. на соиск. ст. канд. биол. наук, 2014. 141 с.
- Криворотова Е.Ю., Нагорный С.А. // Международный журнал прикладных и фундаментальных исследований, 2016. — С. 187–190.
- Кротов А.И. // Работы по гельминтологии, посвящённые 80-летию акад. К.И. Скрябина. М.: АН СССР, 1959. — С. 98–102.
- Кудинов А.В., Анникова Л.В. // Ветеринария Поволжья, 2002. — № 3. — С. 19–21.
- Либерман Е.Л., Сибен А.Н. // Агропродовольственная политика России, 2014. — № 9 (33). — С. 62–64.
- Магомедова Е.А., Юлмухаметова Р.Р. // В сб.: Актуальные задачи ветеринарии, медицины и биотехнологии в современных условиях и способы их решения: материалы региональной научно-практической межведомственной конференции, 2015. — С. 198–203.
- Малинин С.Ф., Костицын А.С., Бякова О.В. // В сб.: Актуальные проблемы науки: материалы I Всероссийской (заочной) научно-практической конференции (с международным участием). Под общей ред. А.И. Вострецова, 2014. — С. 80–83.
- Медведев А.Ю, Гаркави Б.Л. //Матер. докл. науч. конф. «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями» — М, 2005. — С. 230–232.
- Медведев А.Ю. // Тр. Всерос. ин-та гельминтол., — 2006. — Т. 43. — С. 196–202.
- Мезенцев С.В. // Вестник АГАУ, 2013. — №5 (103). — С. 110–113.
- Мещеряков В.А. // В сб.: Диагностика, лечение и профилактика заболеваний сельскохозяйственных животных: материалы 72-й научно-практической конференции, 2008. — С. 84–85.
- Мясцова Т.Я., Якубовский М.В., Голынец В.Г. // Эпизоотология, иммунобиология, фармакология и санитария, 2019. — № 1. — С. 3–9.
- Нагорный С.А. и др. // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями, 2019. — № 20. — С. 388–393.
- Нагорный С.А., Криворотова Е.Ю. // Теория и практика паразитарных болезней животных, 2010. — №11. — С. 308–311.
- Нагорный С.А. и др. // Теория и практика паразитарных болезней животных, 2013. (14), 258–260.
- Насилова В.В. // Тр. Ереван. зовет. ин-та. — 1952. — В. 14. — С. 171–180.
- Никанорова А.М. // Теория и практика паразитарных болезней животных. 2017. №18. С. 309–312.
- Никонова А.О., Иванова И.Б. // В сб.: Актуальные вопросы современной медицины: материалы II Дальневосточного медицинского молодёжного форума. Под ред. Е.Н. Сазоновой. 2018. С. 25–26.
- Никулин П.И., Ромашов Б.В. // Рос. паразитол. журнал. — 2011, № 1. — С. 32–39.
- Оробец В.А., Заиченко И.В., Деркачев Д.Ю. // Ветеринария Кубани. 2013. — № 6. — С. 13–14.
- Павлова Ю.А., Королева С.Н. // Агробизнес. Ветеринарная медицина и зоотехния / под ред. Ю.В. Панкратова, Н.Ю. Парамоновой. — Караваево: Костромская ГСХА, 2017. — С. 157–161.
- Парамонов В.В. // Вестник Башкирского государственного аграрного университета. 2012. № 4 (24). С. 29–31.
- Петров А.М. Глистные инвазии собак и их санитарное и экономическое значение // Сельхозгиз. — М. –Л., 1931.
- Петров А.М., Потехина Л.Ф. // Труды ВИГИС., т.5. Москва, 1953. — Т. 5. — С. 82–92.
- Петропавловский Н.И. // Архив вет. науки. — 1904. — кн. 6. — С. 484–492.
- Пленкина Л.В., Смирнова Е.А. // Матер, докл. научн. конф. «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями», 22–23 мая 2002. — М., 2002. — С. 244–245.
- Поживил А.И. // Вет. медицина Украины. — 1999. — №3. — С. 38–40.
- Пойденко А.А. // Агропромышленный комплекс: проблемы и перспективы развития / Материалы всероссийской научно-практической конференции. В 2-х частях. 2018. Изд-во: Дальневосточный государственный аграрный университет. —
С. 304–305. - Понамарев, Н.М., Костюков, М.А. // Вестник Алтайского государственного аграрного университета, 2012. — №87 (1) — С. 57–59.
- Поцхверия Ш.О. и др. // Теория и практика паразитарных болезней животных, 2015. — Вып. 16 — С. 352–353.
- Прыгаева А.А. // Научные исследования студентов в решении актуальных проблем АПК: материалы региональной студенческой научн.-практич. конференции с международным участием, посвящ. 70-летию Победы в Великой Отечественной войне и 100-летию со дня рождения А.А. Ежевского. В 3-х частях. Часть III. — Иркутск: Издательство ИрГАУ им. А.А. Ежевского, 2015. – С.76–80.
- Пустовит Н.С. и др. // Тр. 17-го Московского междунар. вет. конгр. — М., 2009. — С. 24–25.
- Ракова В.М. // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями, 2013. — № 14. — С. 308–310.
- Решетило А.И., Никифорова О.В., Турченко О.Н. // Учёные записки УО ВГАВМ, 2016. — Т. 52. — Вып. 1. — С. 84–88.
- Роберман C.Л. // Ветеринария, 1941. — №4. — С. 18.
- Ромашова Е.Н. и др. // Российский паразитологический журнал, 2014. — №1. — С. 24–34.
- Роменская Е.Р., Роменская Н.В., Будаева И.А. // Современные проблемы паразитологии и эпизоотологии / Сб. статей IX Всероссийской научно-практической конференции, посвящ. 85-летию создания кафедры паразитологии и зпизоотологии Воронежского ГАУ — Воронеж: ФГБОУ, ВПО Воронежский ГАУ, 2016. — С. 109–113.
- Роменская Н.В., Роменский Р.В., Керасюк А.А. // Международный студенческий научный вестник, 2015. — №2. — С. 213–214.
- Росоловский А.П. и др. // В сб.: Итоги и перспективы изучения проблем инфекционных и паразитарных болезней: труды Российской научно-практической конференции, 2015. — С. 74–76.
- Салимов В.А. // Материалы III съезда Российского общества патологоанатомов. — Самара. — 2009. — Т. 2. — С. 444.
- Салимов В.А. // Известия Самарской государственной сельскохозяйственной академии. — 2009. — №1. — С. 35–38.
- Сварич В.Г., Перевозчиков Е.Г. // Детская хирургия, 2016. — №1. — С. 50.
- Скрябин, К.И. К характеристике гельминтофауны домашних животных Туркестана / К.И. Скрябин. Юрьев, 1916.
- Согрина А.В., Сивкова Т.Н. // Известия Самарского научного центра РАН. 2014. — №5-1. — С. 518–520.
- Согрина А.В. и др. // Теория и практика паразитарных болезней животных, 2017. — №18. — С. 461–463.
- Соколова Е.А., Крючкова Е.Н., Абалихин Б.Г. // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями, 2019. — Вып. 20. —
С. 594–599. - Соловьёва Л.Н. // Науковий вісник ЛНУВМБТ імені С.З. Ґжицького, 2016. — Том 18. — № 1 (65). — Ч.1. — С. 169–172.
- Сорокова В.В. // Вісник Полтавської державної аграрної академії, 2012. — № 1. — С. 130–134.
- Старостина Ю. и др. //Инфекция и иммунитет, 2017. — №5. — С. 889.
- Суханова К.А. // В сб.: Экология Южной Сибири и сопредельных территорий: материалы XXII Международной научной школы-конференции студентов и молодых учёных. В 2-х томах. Отв. ред. В.В. Анюшин, 2018. — С. 142–143.
- Табакаева И.В., Бурматова Н.К., Пивоварова Г.П. // В сб.: Итоги и перспективы изучения проблем инфекционных и паразитарных болезней: труды Российской научно-практической конференции, 2015. — С. 14–145.
- Темичев К.В. // Современные проблемы ветеринарной практики в АПК: материалы II Всероссийской научно-практической интернет-конференции практикующих специалистов, 2016. Изд-во: АГРУС (Ставрополь). — С. 171–172.
- Тимербаева Р.Р. и др. // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями, 2012. — № 13. — С. 416–417.
- Тишина О.А. // В сб.: Актуальные вопросы современной науки: статьи по материалам XVI международной научно-практической конференции, 2018. — С. 53–57.
- Трунова С.А. Фауна, биология, экология гельминтов собак в равнинном поясе Дагестана, совершенствование мер борьбы: автореф. дис. на соиск. ст. канд. биол. наук. — Москва, 2009, 28 с.
- Филимонова О.Б. // РВЖ. МДЖ. — 2014. — №2. — С. 44–46.
- Черникова К.И., Распутина О.В. // В сб.: Прикладные аспекты студенческой науки: научные труды по материалам XV Региональной научной студенческой конференции аграрных вузов Сибирского федерального округа, 2016. — С. 226–230.
- Шахбиев Х.Х. // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями: матер. науч. конф. — Москва: ВИГИС, 2008. — Вып. 9. — С. 519–521.
- Шималов В.В., Пенькевич В.А. // Паразитология, 2012. — Т. 46. — № 2. — С. 118–126.
- Шинкаренко А.Н. Гельминтофауна и меры борьбы с основными паразитозами собак в г. Волгограде: автореф. дис. … канд. вет. наук. — Иваново, 1999, 16 с.
- Щеголенкова А.Е. и др. // В сб.: Аграрная наука в XXI веке: проблемы и перспективы: материалы VIII Всероссийской научно-практической конференции. Под ред. И.Л. Воротникова, 2014. — С. 294–298.
- Ястреб В.Б. // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями, 2004. — Вып. 5. — С. 440–442.
- Ястреб В.Б. // Российский паразитологический журнал, 2008. — №3. — С. 1–6.
- Birago F. 1626. Trattato cinegetico, ovvero della caccia, p. 77. Sfondrato V, Milan, Italy.
- Magnis J et all. // Parasites and Vectors. 2013 Feb 25; 6:48.
- Wolfe, C.I. 1586. Le vray purtraict d’un ver monstrueux qui a esté trouvé dans le cur d’un cheval qui est mort en la ville de Londres le 17. de mars. 1586. Microfilm. Ann Arbor, Mich.: UMI, 1950. 1 microfilm reel; 35 mm. (Early English books, 1475–1640; 428:2).
- Tikina V., Jokelainen P. // Veterinary Parasitology, 2017. — Vol. 244. — P. 7–11.
СВМ № 5/2019