Миокардиты у собак: этиология, клинические симптомы и гистопатологические признаки (обзор 11 клинических случаев: 2007–2013 гг.)

Izabela Janus1, Agnieszka Noszczyk-Nowak2, Marcin Nowak1, Alicja Cepiel2, Rafal Ciaputa1, Urszula Pastawska2, Piotr Dzigiel3,4 and Karolina Jabtonska3
1 Division of Pathomorphology and Veterinary Forensics, Department of Pathology, Wroclaw University of Environmental and Life Sciences, Wroclaw 50375, Poland
2 Department of Internal Medicine and Clinic of Diseases of Horses, Dogs and Cats Wroclaw University of Environmental and Life Sciences, Wroclaw 50366, Poland
3 Department of Histology and Embryology, Wroclaw Medical University, Wroclaw 50368, Poland
4 Department of Physiotherapy, University School of Physical Education, Wroclaw 51612, Poland

 

 

Общие сведения

 

Миокардит — патология сердца, редко диагностируемая у собак. Его причиной могут быть инфекционные и инвазионные агенты, такие как бактерии, вирусы и паразиты. В зависимости от этиологии, при миокардитах возможна различная гистопатологическая картина, которая, обычно, неспецифична, и даже при проведении гистопатологических исследований непосредственную причину миокардита редко удаётся определить.

Причиной развития миокардита у собак могут быть вирусы (например парвовирус, вирус лихорадки западного Нила), простейшие (такие как Tripanosoma — возбудитель болезни Чагаса, Toxoplasma, Hepatozoon, Babesia), бактерии (Staphylococcus, Streptococcus, Citrobacter, Bartonella, Borrelia), грибы (Coccidioides, Cryptococcus, Aspergillus), гельминты (Toxocara) и неинфекционные факторы, такие как аутоимунные реакции, токсины, травмы, тепловой удар и гемодинамический шок [1, 2].

Инфекционные агенты могут вызывать острые или хронические изменения, такие, как: (1) непосредственная инфильтрация миокарда воспалительными клетками, (2) повреждения, вызываемые токсинами микроорганизмов или (3) иммунную реакцию замедленного типа. Последняя запускает вторичный воспалительный процесс, который является причиной повреждения структуры миокарда.

Клиническая картина миокардита может быть различной — встречаются как нарушения сердечного ритма, так и изменения, похожие на дилатационную кардиомиопатию [3].

Несмотря на развитие серодиагностики и возможности оценивать уровень маркёров повреждения миокарда [4], единственными методами, позволяющими достоверно определить тип воспаления миокарда, остаются прижизненная биопсия миокарда и посмертное гистопатологическое исследование [5, 6].

Цель данного исследования — выполнить гистопатологический анализ образцов миокарда для 11 клинических случаев миокардита у собак, с неспецифическими клиническими признаками, плохим ответом на терапию или внезапной кардиогенной смертью в анамнезе.

 

Методы

 

Для исследования использовали образцы миокарда, полученные посмертно от 11 собак (7 кобелей и 4 суки) в возрасте от 2,5 до 13 лет, весом от 7 до 29 кг. Породный состав представлен пятью метисами, немецкой овчаркой, миниатюрным шнауцером, сибирским хаски, датским догом и кане корсо (таблица 1).

 

Анамнез, результаты клинических исследований и терапия

При жизни у всех собак были симптомы патологии сердца, которые включали непереносимость нагрузок, кашель или аритмии. В связи с этим, были проведены полные электрокардиографические и эхокардиографические исследования. Пациентам с нарушениями сердечного ритма выполняли 24-часовое холтеровское мониторирование. Электрокардиографические исследования выполнены в правом латеральном положении на оборудовании BTL SD08® (BTL, Великобритания). Эхокардиографические исследования выполнены в стандартных проекциях с помощью ультразвукового сканера Aloka SSD 4000® (Hitachi Medical Corporation, Япония). Параметры, оцениваемые при эхокардиографии, включали: соотношение размера левого предсердия и диаметра аорты; конечный систолический и конечный диастолический размеры левого желудочка; фракцию укорочения и фракцию выброса левого желудочка; скорости потоков крови через клапаны аорты и лёгочной артерии; оценку функции атриовентрикулярных клапанов. 24-часовое холтеровское мониторирование выполнено с помощью оборудования Aspel ASPEKT 702® (Aspel, Польша), анализ данных выполнен с помощью программного обеспечения HolCARD. Кроме того, всем собакам проведены общий анализ крови, биохимический профиль (АЛТ, АСТ, мочевина, креатинин, Na+, K+, Mg2+, Cl– и сердечный тропонин I) и тест на титр антител к Borrelia sp. Уровень тропонина I ниже 0,07 нг/мл принимали за норму (Sleeper et al.) [7].

После диагностики патологии сердца, в зависимости от диагноза, была назначена соответствующая лекарственная терапия и электрическая кардиоверсия. Шести собакам с положительным титром антител к Borrelia sp. был назначен доксициклин (10 мг/кг п/о на 28 дней).

Выживаемость собак варьировала от одной недели до пяти месяцев с момента постановки диагноза. Причиной внезапной смерти у четырёх собак предположительно стали аритмии (n = 3) или тромбоэмболия аорты (n = 1). У пяти собак развилась тяжёлая сердечная недостаточность, в связи с чем они были эвтаназированы по желанию владельцев. Две собаки были эвтаназированы ввиду сопутствующих не кардиологических патологий.

 

Аутопсия

Непосредственно после смерти или эвтаназии пациентов, которая была выполнена ввиду тяжёлой клинической картины, плохого ответа на терапию и с согласия владельцев, была проведена аутопсия. В соответствии с законами Польши, исследования, проводимые на тканях животных, не требуют разрешения комиссии по этике. Для дальнейших гистопатологических исследований были получены образцы миокарда из задней стенки левого желудочка, задней стенки правого желудочка, межжелудочковой перегородки, стенки левого предсердия и стенки правого предсердия (включая образцы из областей с макроскопическими изменениями). Образцы были зафиксированы в 7% буферном растворе формалина, залиты парафином и нарезаны на срезы толщиной 6 мкм. Далее после окраски по стандартному методу гематоксилин-эозином, была проведена световая микроскопия срезов при увеличении 400×. Для каждого образца было выполнено по 20 микрофотографий для компьютеризированного анализа изображений с помощью компьютера, соединённого с оптическим микроскопом Olympus BX53, оснащённым цифровой камерой Color View Ilia (Olympus, Япония). При анализе образцов обращали внимание на такие изменения, как воспалительная инфильтрация миокарда, количество соединительной ткани и дегенеративные изменения кардиомиоцитов и их степень. Для оценки степени изменений использовали полуколичественную шкалу (– без изменений, + начальные изменения, ++ умеренные изменения, +++ выраженные изменения). Воспалительной инфильтрацией считали изменения, при которых среднее количество воспалительных клеток было более пяти в поле зрения [8]. Нормальная структура миокарда представлена в приложении 1.

При обнаружении гранулоцитарной инфильтрации выполняли дополнительные бактериологические исследования, включая бактериальный посев (на кровяном агаре и агаре Мак-Конке), микроскопию (окрашивание по Граму) и биохимические исследования (тесты API ID 32 Staff и API 20 NE).

Для образцов миокарда собак с положительным титром антител к Borrelia sp. выполнили иммуногистохимические исследования. Срезы освободили от парафина с помощью диметилбензола и регидратировали с помощью серии спиртовых ванн с понижением концентрации. Антигенные детерминанты были демаскированы с помощью цитратного буфера (pH 6, 10 ммоль) при температуре 96–98°C в течение 20 минут. Эндогенная пероксидаза была нейтрализована путём выдержки срезов в 3% растворе перекиси водорода. Неспецифические рецепторы были заблокированы с помощью разбавителя антител (инкубация 30 мин).

Для определения Borrelia sp., образцы инкубировали с первичными антителами в разведении 1:600 (поликлональные антитела кролика; Serotec, cat. no 1439-9406, Великобритания) в течение одного часа при комнатной температуре. Вторичные антитела козы (EnVision™/HRP, Dako, Дания) направленные на иммуноглобулины кролика были связаны на декстрановом каркасе, соединённом с пероксидазой. Иммунная реакция проявилась образованием 3,3-диаминобензидин тетрагидрохлорида (DAB). Продукт реакции проявил себя ярким коричневым окрашиванием и был расположен в местах скопления антигена. В соответствии со стандартным протоколом иммуногистохимическая реакция была завершена контрастным окрашиванием гематоксилином и пассажем в серии спиртовых ванн с повышением концентрации. Препараты были покрыты заливочной смесью для микроскопии Euparal (Roth, Германия). В качестве контроля использовали срезы, окрашенные без первичных антител.

 

Результаты и обсуждение

 

Результаты аутопсии, гистопатологического и иммуногистохимического исследований приведены в таблице 1.

 

 

Клинические признаки, лечение и прогноз

Диагноз ставили на основании данных клинических исследований. По результатам эхокардиографии были обнаружены следующие изменения: у семи собак выявлено расширение камер сердца, похожее на картину дилатационной кардиомиопатии; у одной собаки — изолированное расширение левого желудочка; у одной собаки — гипертрофия задней стенки левого желудочка и недостаточность митрального клапана; у одной собаки — новообразование неизвестной этиологии в левом желудочке; у одной собаки изменений не выявлено.

По результатам электрокардиографии у четырёх собак была выявлена мерцательная аритмия, у трёх собак — желудочковая тахикардия, у одной собаки — желудочковая экстрасистолия, у трёх собак не выявлено нарушений ритма.

Среди шести собак с положительным титром антител к Borrelia sp., у одной собаки был нефрит, диагностированный ранее, у одной собаки наблюдалась рецидивирующая хромота. А также у одной собаки наблюдалась центральная неврологическая симптоматика.

У семи собак был повышен уровень мочевины в сыворотке крови при нормальной концентрации креатинина. У пяти собак выявлено незначительное повышение активности ферментов печени, однако значения не превышали вдвое верхнюю границу нормы. Нарушений уровня электролитов не выявлено. Титр антител к Borrelia sp. у шести серопозитивных собак варьировал от 1:64 до 1:256. У всех шести собак был повышен уровень сердечного тропонина I.

Очень часто острый воспалительный процесс в миокарде сопровождается блокадами проводящей системы сердца, включая атриовентрикулярные блокады 2-й и 3-й степени и блокады синусного узла [5, 6, 9]. В исследуемой группе собак ни у одной не было выявлено блокад проводящей системы сердца. У собак из исследуемой группы встречалась наджелудочковая и желудочковая тахикардия, а также изменения характерные для дилатационной кардиомиопатии, однако эти изменения неспецифичны для миокардита [5, 10–12].

Нарушения сердечного ритма и функции сердца, которые возникают вследствие миокардита, часто плохо поддаются терапии и приводят к смерти животного. Это описано в нашем исследовании и подтверждено другими авторами [5, 6, 11].

В соответствие с публикациями Magnani et al. [11] и Mason et al. [13], прогноз у людей с лимфоцитарным миокардитом не зависит от типа лечения (включая иммуносупрессивную терапию), однако другое исследование [10] показало, что противоваспалительные препараты у пациентов с гигантоклеточным миокардитом могут значительно увеличить продолжительность жизни. Более того, при остром лимфоцитарном миокардите, вызванном инфекцией Borrelia burgdorferi, антибиотикотерапия в значительной степени способствует улучшению сердечной функции и снижает степень нарушений ритма и симптомов сердечной недостаточности [14–17]. Ухудшение клинического состояния пациента и смерть, несмотря на проводимую антибиотикотерапию, у собак с бореллиозом, описанные в нашем исследовании, скорее являются результатом хронического течения заболевания и вторичных изменений миокарда, а не сохранения инфекции. Goldstein et al. [18] отметили полное восстановление сердечного ритма после терапии противовоспалительными препаратами у людей с трепетанием предсердий и мерцательной аритмией вследствие миокардита, развившегося после инвазивных процедур на сердце. Такого результата невозможно добиться стандартной антиаритмической терапией. Разницу в данных из различных литературных источников можно объяснить различной этиологией миокардита (включая вирусную), а также разными типами воспалительной инфильтрации. Однако это не должно останавливать наших попыток определить этиологию и патогенез воспалительных процессов в миокарде.

 

Аутопсия

Результаты аутопсии подтвердили результаты прижизненной эхокардиографии. У семи собак из исследуемой группы выявлено генерализованное расширение камер сердца (илл. 1А), у одной собаки выявлена гипертрофия задней стенки левого желудочка и дегенеративные изменения митрального клапана, у одной собаки обнаружен эмболический материал в аорте и ещё у одной собаки — инфаркт задней стенки левого желудочка (илл. 1В–С). При этом у пяти собак при аутопсии выявлены выраженный асцит, гидроторакс и гидроперикард с сопутствующим увеличением паренхиматозных органов и у одной собаки — выраженное утолщение перикарда (илл. 1D).

 

 

Илл. 1. Макропрепараты
A — генерализованное расширение камер сердца;
B — инфаркт стенки левого желудочка;
C — место инфаркта: изменения миокарда видно на срезе;
D — утолщение перикарда, сердце покрыто значительным количеством фибрина

 

 

Гистопатологическое исследование образцов миокарда показало наличие воспалительных инфильтратов миокарда хотя бы в одном образце у каждой собаки.

У 9 собак была обнаружена лимфоцитарно-плазмоцитарная инфильтрация, интенсивность которой была выше в стенках предсердий, чем в стенках желудочков. Воспалительные клетки располагались в основном в субэндокардиальном слое, однако также встречались и в миокарде. Вместе с воспалительной инфильтрацией были выявлены очаги дегенерации кардиомиоцитов с отсутствием исчерченности, структурными нарушениями, такими как увеличение кардиомиоцитов в объёме, размытость клеточной структуры и изменения в окрашивании (илл. 2А), а также изменёнными ядрами клеток (увеличенные ядра клеток с изменённой структурой и ореолом). У всех пациентов, принявших участие в исследовании, дегенеративные изменения кардиомиоцитов были более выражены в стенках предсердий, чем в стенках желудочков. Более того, у всех обследованных собак в образцах миокарда из стенок предсердий был выявлен фиброз в степени от незначительной до умеренной (от + до ++). А также в образцах мозга собаки с неврологической симптоматикой обнаружено выраженное лимфоцитарное воспаление.

При блокадах в проводящей системе сердца развивается различной степени воспаление (в основном это лимфоцитарная инфильтрация) [5, 6, 9]. Когда воспаление возникает в других частях сердца, степень инфильтрации миокарда желудочков меньше, чем миокарда предсердий [5, 6, 9]. Это также наблюдалось при исследовании образцов миокарда собак из исследуемой группы. Лимфоцитарные инфильтраты могут быть незначительными, умеренными или выраженными. Они сопровождаются появлением соединительной ткани и потерей кардиомиоцитов. Взаимосвязь между степенью воспалительной инфильтрации и дегенеративными изменениями кардиомиоцитов может быть в каждом случае разной и не зависеть от степени выраженности клинических признаков [6]. Диффузный, обычно субэндокардиальный характер распространения лимфоцитарно-плазмацитарных инфильтратов, обнаруженных в приведённых девяти случаях, вероятно, является результатом хронического течения воспалительного процесса.

У одной собаки выраженная (+++) гранулоцитарная инфильтрация была выявлена в эмболическом материале из аорты и левого желудочка, распространяющаяся на миокард левого желудочка. Эта инфильтрация сопровождалась незначительной (+) диффузной лимфоцитарно-плазмоцитарной инфильтрацией и очагами выраженной (+++) дегенерациии кардиомиоцитов (илл. 2В). В остальных срезах, полученных от этой собаки, были также выявлены диффузная лимфоцитарно-плазмоцитарная инфильтрация (+) и начальная дегенерация миокарда (+).

При тромбоэмболии, развившейся вследствие влияния бактериальных токсинов, инфильтраты в сердце человека состоят из макрофагов, Т-лимфоцитов и нейтрофилов и сопровождаются дегенеративными изменениями кардиомиоцитов. При этом обычно изменения более выражены в миокарде желудочков, чем в миокарде предсердий [19]. Преобладание гранулоцитарного инфильтрата в эмболическом материале и прилежащих к нему частях миокарда левого желудочка вероятно связано с активной бактериальной инфекцией.

У одной собаки гистопатологическое исследование выявило смешанную лимфоцитарно-плазмоцитарную (от + до ++) и гранулоцитарную (от + до +++) инфильтрацию в месте инфаркта и в обоих предсердиях (илл. 2С). В срезах из других областей миокарда у этой собаки не было обнаружено воспалительных клеток. Одновременно во всех образцах миокарда от этой собаки были выявлены дегенеративные изменения кардиомицитов умеренной и выраженной степени (от ++ до +++). Дегенеративный процесс был более ярким в миокарде левых отделов сердца, чем в миокарде правых. В образцах миокарда этой собаки бактерии не обнаружены. У этого пациента был самый высокий уровень сердечного тропонина I (12,7 нг/мл).

 

 

Илл. 2. Микроскопическое исследование образцов миокарда.
A — дегенерация миокарда с нарушениями структуры кардиомиоцитов, присутствует фиброзная ткань и незначительная воспалительная инфильтрация (показано стрелками) (гематоксилин-эозин, 200×);
B — выраженные дегенеративные изменения кардиомиоцитов, выраженная гранулоцитарная и начальная лимфоцитарно-плазмоцитарная инфильтрация миокарда, расположенного рядом с эмболическим материалом (гематоксилин-эозин, 200×);
C
— выраженная гранулоцитарная и умеренная лимфоцитарно-плазмоцитарная инфильтрация в месте инфаркта (гематоксилин-эозин, 200×);
D — вегетативные и споровые формы Borrelia burgdorferi в образцах миокарда (ИГХ окрашивание, 600×);
E — споровые формы Borrelia burgdorferi в образцах миокарда (ИГХ окрашивание, 600×)

 

 

 

 

Инфаркт миокарда редко встречается у собак. В тоже время, это распространённое заболевание у человека. Повышенное содержание белых клеток крови (особенно нейтрофилов) в крови пациентов с инфарктом миокарда ассоциировано с высоким риском внезапной кардиогенной смерти [20–22]. Более того, исследование Distelmaier et al. [23] показало более высокий уровень смертности у людей со скоплением гранулоцитов в месте инфаркта по сравнению с пациентами без скопления гранулоцитов, хотя роль нейтрофилов при инфаркте миокарда до сих пор не известна. В нашем исследовании у одного пациента мы обнаружили гранулоцитарную инфильтрацию в месте инфаркта миокарда, при этом болезнь проткала быстро и закончилась внезапной кардиогенной смертью.

У шести собак с положительным титром антител к Borrelia sp. (включая собаку с эмболическим материалом в аорте), присутствие форм Borrelia burgdorferi в том числе аномальных цистных форм (определённых как споры спирохет) было подтверждено с помощью иммуногистохимического исследования (илл. 2D–E). Уровень сердечного тропонина I у этих собак варьировал от 0,25 нг/мл до 1,7 нг/мл. Боррелиоз распространён среди людей и животных в Северной Америке, Азии и Европе, включая Ирландию [24, 25]. Сообщается, что заболевание распространяется на новые регионы, следовательно, его следует принимать в расчёт при постановке диагноза даже в неэндемичных регионах [26, 27]. Миокардит, вторичный к боррелиозу, редко встречается у собак. В публикации Agudelo et al. [28] описан клинический случай боксёра с подозрением на сердечный боррелиоз, сопровождавшийся кардиомегалией, мерцательной аритмией и симптомами сердечной недостаточности. Однако авторы не выполняли гистопатологических исследований сердца для выявления спирохет или воспалительной инфильтрации. Влияние Borrelia burgdorferi на миокард у людей и собак часто проявляется на ранней стадии заболевания (примерно через три недели после инфекции). Однако изменения также могут появиться в ходе хронического течения болезни [16, 29]. При сердечном боррелиозе симптоматика наиболее часто представлена атриовентрикулярными блокадами, однако также встречаются другие нарушения сердечного ритма и симптомы сердечной недостаточности [14–17, 29, 30]. В острой фазе заболевания при гистопатологическом исследовании наиболее часто можно наблюдать выраженную острую трансмуральную интерстициальную лимфоцитарно-плазмоцитарную инфильтрацию [17]. Через какое-то время число спирохет в миокарде снижается, что сопровождается снижением степени воспалительной инфильтрации, которая диффузно распределяется по миокарду [14]. Обнаружить спирохет в образцах миокарда чрезвычайно трудно [14]. В нашем исследовании визуализировать боррелий было невозможно без использования специфического иммуногистохимического окрашивания.

У людей с типичной болезнью Лайма не наблюдается дегенеративных изменений кардиомиоцитов, а уровень сердечных ферментов остаётся в норме. У экспериментально заражённых собак в острой фазе заболевания наблюдается такая гистопатологическая картина [14]. Дегенеративные изменения кардиомиоцитов различной степени в образцах миокарда и уровень сердечного тропонина I более чем в пять раз превышающий верхнюю границу нормы у описанных здесь собак могут быть результатом хронического течения заболевания. Существует также гипотеза, что деструктивное влияние Borrelia sp. на миокард является результатом не непосредственного присутствия микроорганизмов, а влияния токсинов, выделяемых спирохетами [14]. В таком случае антибиотикотерапия, вызывающая гибель и разрушение бактерий, должна приводить к выделению токсинов и воспалительному ответу со стороны миокарда [14]. Также есть предположение, что воспаление во время хронической фазы заболевания может быть результатом аутоиммунного ответа на присутствие спирохет, а не результатом деятельности микроорганизмов, как таковых [14, 16].

Авторам не удалось найти публикаций о случаях обнаружения споровых форм B. burgdorferi в миокарде собак. Miklossy et al. [31] описали случай, когда формы сходные с теми, что были обнаружены в нашем исследовании, были выявлены при хроническом бореллиозе нервной системы у человека.

В образце от одной из собак с расширением камер сердца были обнаружены истончённые извитые волокна, занимающие почти половину толщины миокарда желудочка (специфический гистопатологический признак дилатационной кардиомиопатии [32]). С учетом этих изменений и присутствия воспалительной инфильтрации был поставлен диагноз вторичная дилатационная кардиомиопатия.

У трёх собак определить непосредственную причину лимфоцитарно-плазмоцитарной инфильтрации миокарда не удалось. Обычно, несмотря на большое количество доступных тестов, причину миокардита определить невозможно [5, 6, 33]. Тем не менее, неспецифические клинические признаки воспаления миокарда должны стать основанием для проведения гистопатологического исследования, особенно в случае устойчивости заболевания к проводимой терапии. Это позволит уменьшить количество случаев с диагнозом идиопатическая болезнь сердца. После выполнения 50 биопсий у пациентов с идиопатическими атриовентрикулярными блокадами Uemura et al. [34] установили, что в 6% случаев причиной развития аритмии стал миокардит.

 

Выводы

 

Собакам с неспецифическими клиническими признаками, плохим ответом на лечение и внезапной кардиогенной смертью следует выполнять посмертное исследование при любой возможности. Эти исследования помогут улучшить наше понимание механизмов внутренних незаразных и инфекционных заболеваний, влияющих на миокард. На основании гистопатологических исследований можно подтвердить диагноз миокардит как окончательный. В случае боррелиоза сердца иммуногистохимические исследования позволяют визуализировать вегетативные и споровые формы B. burgdorferi.

 

Благодарность

Авторы хотели бы поблагодарить Роберта Карчмарджика, кандидата наук, за проведение серологических исследований для группы пациентов, описанной в данной публикации.

 

 

Приложение 1. Структура миокарда в норме с небольшим количеством интерстициальной соединительной ткани, без признаков дегенерации кардиомиоцитов (окраска гематоксилин-эозином).
А — миокард правого желудочка;
В — миокард левого желудочка

 

 

 

Литература

1. Winters GL, McManus BM: Myocarditis. In Cardiovascular Pathology. Edited by Silver MD, Gotlieb AI, Shoen FJ. New York: Churchill Livingstone; 2001:256–284.

2. Wynne J, Braunwald E: The cardiomyopathies and myocarditis. In Heart disease: a textbook of cardiovascular medicine. Edited by Braunwald E, Zipes DP, Libby P. Philadelphia: WB Saunders; 2001:1751–1806.

3. Guedes PMM, Veloso VM, Afonso LCC, Caliari MV, Carneiro CM, Diniz LF, Marques-da-Silva EA, Caldas IS, Do Valle Matta MA, Souza SM, Lana M, Chiari E, Galvao LMC, Bahia MT: Development of chronic cardiomyopathy in canine Chagas disease correlates with high IFN-Y, TNF-a, and low IL-10 production during the acute infection phase. Vet Immunol Immunop 2009, 130:43–52.

4. Oyama MA, Sisson DD: Cardiac troponin-I concentration in dogs with cardiac disease. J Vet Intern Med 2004, 18:797–799.

5. Church WM, Sisson DD, Oyama MA, Zachary JF: Third degree atrioventricular block and sudden death secondary to acute myocarditis in a dog. J Vet Cardiol 2007, 9:53–57.

6. Kaneshige T, Machida N, Nakao S, Doiguchi O, Katsuda S, Yamane Y: Complete atrioventricular block associated with lymphocytic myocarditis of the atrioventricular node in two young adult dogs. J Comp Path 2007, 137:146–150.

7. Sleeper MM, Clifford CA, Laster LL: Cardiac troponin I in the normal dog and cat. J Vet Intern Med 2001, 15:501–503.

8. Edwards WD, Holmes DR Jr, Reeder GS: Diagnosis of active lymphocytic myocarditis by endomyocardial biopsy: quantitative criteria for light microscopy. Mayo Clin Proc 1982, 57:419–425.

9. Woolley R, Blundell R, Else R, Corcoran B, Devine C, French A: Atrial myocarditis as a cause of sinus arrest in a dog. J Small Anim Pract 2007, 48:455–457.

10. Cooper LT, Berry GJ, Shabetai R: Idiopathic giant-cell myocarditis — natural history and treatment. N Engl J Med 1997, 336:1860–1866.

11. Magnani JW, Danik HJS, Dec GW Jr, DiSalvo TG: Survival in biopsy-proven myocarditis: a long-term retrospective analysis of the histopathologic, clinical, and hemodynamic predictors. Am Heart J 2006, 151:463–470.

12. Tyszko C, Bright JM, Swist SL: Recurrent supraventricular arrhythmias in a dog with atrial myocarditis and gastritis. J Small Anim Pract 2007, 48:335–338.

13. Mason JW, O'Connell JB, Herskowitz A, Rose NR, McManus BM, Billingham ME, Moon TE: A clinical trial of immunosuppressive therapy for myocarditis. N Engl J Med 1995, 333:269–275.

14. Gasser R, Lercher P, Klein W: Lyme carditis and borrelia-associated dilated cardiomyopathy. Heart Fail Rev 1999, 3:241–248.

15. Lo R, Menzies DJ, Archer H, Cohen TJ: Complete heart block due to Lyme carditis. J Invasive Cardiol 2003, 15:367–369.

16. Lamaison D: Cardiac involvement in Lyme disease. Med Mal Infect 2007, 37:511–517.

17. Koene R, Boulware R, Kemperman M, Konety SH, Groth M, Jessurun J, Eckman PM: Acute heart failure from Lyme carditis. Circ Heart Fail 2012, 5:e24–e26.

18. Goldstein RN, Ryu K, Khrestian C, van Wagoner DR, Waldo AL: Prednisone prevents inducible atrial flutter in the canine sterile pericarditis model. J Cardiovasc Electrophysiol 2008, 19:74–81.

19. Orde MM, Puranik R, Morrow PL, Duflu J: Myocardial pathology in pulmonary thromboembolism. Heart 2011, 97:1695–1699.

20. Kirtane AJ, Bui A, Murphy SA, Barron HV, Gibson CM: Association of peripheral neutrophilia with adverse angiographic outcomes in ST-elevation myocardial infarction. Am J Cardiol 2004, 93:532–536.

21. O'Donoghue M, Marrow DA, Cannon CP, Guo W, Murphy SA, Gibson CM, Sabatine MS: Association between baseline neutrophil count, clopidogrel therapy, and clinical and angiographic outcomes in patients with ST-elevation myocardial infarction receiving fibrinolytic therapy. Eur Heart J 2008, 29:984–991.

22. Chia S, Nagurney JT, Brown DF, Raffel OC, Bamberg F, Senatore F, Wackers FJ, Jang IK: Association of leukocyte and neutrophil counts with infarct size, left ventricular function and outcomes after percutaneous coronary intervention for ST-elevation myocardial infarction. Am J Cardiol 2009, 103:333–337.

23. Distelmaier K, Winter M-P, Dragschitz F, Redwan B, Mangold A, Gleiss A, Perkmann T, Maurer G, Adlbrecht C, Lang IM: Prognostic value of culprit site neutrophils in acute coronary syndrome. Eur J Clin Invest 2014, 44:257–265.

24. British Infection Association: The epidemiology, prevention, investigation and treatment of Lyme borreliosis in United Kingdom patients: a position statement by the British Infection Association. J Infect 2011, 62:329–338.

25. Smith HV, Gray JS, Mckenzie G: A Lyme borreliosis human serosurvey of asymptomatic adults in Ireland. Zentralbl Bakteriol 1991, 275:382–389.

26. Cullen E: Lyme disease and climate change. Ir Med J 2010, 103:101–102.

27. Gray JS, Dautel H, Estrada-Pena A, Kahl O, Lindgren E: Effects of climate change on ticks and tick-borne diseases in Europe. Interdiscip Perspect Infect Dis 2009, 2009:593232.

28. Agudelo CF, Schanilec P, Kybicova K, Kohout P: Cardiac manifestations of borreliosis in a dog: a case report. Vet Med-Czech 2011, 56:85–92.

29. Cepelova J: Lyme carditis — rare cause of dilated cardiomyopathy and rhythm disturbances. Vnitr Lek 2008, 54:430–433.

30. Bartunek P, Gorican K, Veiser T, Taborsky M, Hulinska D: Significance of Borrelia infection in development of dilated cardiomypathy (a pilot study). Prague Med Rep 2007, 108:339–347.

31. Miklossy J, Kasas S, Zurn AD, McCall S, Yu S, McGeer PL: Persisting atypical and cystic forms of Borrelia burgdorferi and local inflammation in Lyme neuroborreliosis. J Neuroinflamm 2008, 5:40.

32. Tidholm A, Jonsson L: Histologic characterization of canine dilated cardiomyopathy. Vet Pathol 2005, 42:1.

33. Atwell RB, Sutton RH: Focal lymphocytic non-supurative myocarditis and 3rd degree heart block in a 2-year-old dog. Aust Vet J 1990, 67:265.

34. Uemura A, Morimoto S, Hiramitsu S, Hishida H: Endomyocardial biopsy findings in 50 patients with idiopathic atrioventricular block. Presence of myocarditis. Jpn Heart J 2001, 42:691–700.

 

 

Источник: Irish Veterinary Journal (2014) 67:28; licensee BioMed Central. This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0), which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly credited. The Creative Commons Public Domain Dedication waiver (http://creativecommons.org/publicdomain/zero/1.0/) applies to the data made available in this article, unless otherwise stated.

 

 

СВМ № 4/2015

Добавить комментарий

Войти с помощью: 
Close