Микробиологический профиль и профиль антибиотикорезистентности при наружном отите у собак. Сравнительный анализ

V. Petrov¹, G. Zhelev¹, P. Marutsov¹, K. Koev¹, S. Georgieva², I. Toneva² & V. Urumova¹

¹ Department of Veterinary Microbiology, Infectious and Parasitic Diseases
² Student; Faculty of Veterinary Medicine, Trakia University, Stara Zagora, Bulgaria

Резюме
Целью настоящего исследования было сравнение распространённости микробных агентов, принимающих участие в этиологии наружного отита у собак, и их чувствительности к антимикробным препаратам в двух периодах: 2007–2011 и 2013–2017 годы. В период 2013–2017 годов доминирующими видами бактерий были коагулазоположительные стафилококки (186 изолятов), на втором месте — Pseudomonas aeruginosa (82 штамма). Уровень изолированных грибов (в основном, Malassezia pachydermatis) был сравнительно высок (152 изолята). По сравнению с более ранним периодом (2007–2011) была отмечена тенденция к более частому возникновению коинфекций (61,7%), и более чем в 80% случаях коинфекции выделялись дрожжевые организмы. Картина антибиотикорезистентности показывала явный тренд к усилению резистентности коагулазоположительных стафилококков и β-гемолитических стрептококков к амоксициллину/клавулановой кислоте (42 и 50% соответственно) и гентамицину (29 и 40%). Было отмечено увеличение резистентности P. aeruginosa к гентамицину (16%) и амикацину (18%). Доля псевдомонад, устойчивых к энрофлоксацину, была более низкой (27%).

Ключевые слова: антибиотикорезистентность, собака, микробиологический профиль, наружный отит.

Вступление

Наружный отит (otitis externa) — острое или хроническое воспаление ушной раковины, наружного слухового прохода и наружного слоя барабанной перепонки [35]. Заболевание может быть как первичным (инородные тела, эктопаразиты и т. п.), так и вторичным вследствие осложнений стеноза слухового прохода, при висячих ушах, попадании чрезмерного количества шерсти или воды в слуховой проход, обструкции, атопическом дерматите, аллергических кожных реакциях на корм, метаболических расстройствах, абнормальной кератинизации, аутоиммунных процессах, повреждениях при манипуляциях и т. д. Наружный отит широко распространён среди щенков, поражая 5–20% животных [2; 12; 20; 37].

Нормальная микрофлора ушного канала включает, главным образом, Staphylococcus spp. (коагулазопозитивных и коагулазоотрицательных), β-гемолитических Streptococcus spp., Bacillus spp. [37; 20]. Также сообщалось о присутствии в наружном ухе Malassezia pachydermatis (M. pachydermatis), Microsporum canis и Otodectes cynoti без возникновения воспаления [6; 14; 1; 21].

Наиболее частыми патогенами, связанными с возникновением наружного отита, являются представители рода Staphylococcus, Streptococcus spp., Corynebacterium spp.; Pseudomonas aeruginosa (P. aeruginosa), Proteus mirabilis (P. mirabilis), Escherichia coli (E. coli) и Klebsiella pneumoniae [17]. Основными видами стафилококков, участвующих в этиологии заболевания, являются коагулазоположительные S. pseudintermedius (ранее S. intermedius) [10], S. aureus, S. schleiferi subs. coagulans и коагулазоотрицательные S. epidermidis, S. schleiferi subs. schleiferi, S. simulans и S. saprophyticus [19; 15; 27; 23]. M. pachydermatis также обнаруживается во многих случаях. Дрожжевые организмы широко распространены у животных, длительно лечившихся антибиотиками. Следует отметить, что бактерии и грибы не выступают в качестве первичных патогенов при наружном отите, но являются случайными видами, которые размножаются при благоприятных условиях вследствие возникновения иных первичных причин [32; 25].

Лечение наружного отита у собак по-прежнему остаётся серьёзной проблемой. В клиниках для мелких животных обычно применяется местная антимикробная терапия с целю уничтожения бактериальной или грибковой инфекции [2]. Однако для успеха терапии важно определение первичной причины воспаления уха [18]. В большинстве случаев антибактериальная терапия назначается без идентификации микробных патогенов и их чувствительности к антимикробным препаратам. Такой подход часто неэффективен, когда микроорганизмы устойчивы к применяемым препаратам; это ведёт к рецидивам отита, поскольку первичная причина не устраняется или же вследствие селекции устойчивых штаммов.

Цель настоящего исследования — изучить изменения в распространённости инфекционных агентов при наружном отите у собак и их чувствительности к антимикробным препаратам в 2013–2017 годах по сравнению с периодом 2007–2011 годов [30].

Материалы и методы

Исследование проводилось в период между январём 2013 и декабрём 2017 года в микробиологической лаборатории кафедры ветеринарной микробиологии, инфекционных и паразитарных болезней факультета ветеринарной медицины Фракийского университета, Стара-Загора, Болгария.

Животные и пробы

Всего были взяты пробы у 185 собак с наружным отитом. 124 собаки имели двухсторонний отит, всего у них были взяты 248 проб (из каждого уха). Число проб от собак с односторонним отитом составило 61. Все 309 мазка с секретом, выделяющимся при наружном отите, были присланы из частных ветеринарных клиник для бактериологического исследования и тестов на антибактериальную чувствительность. Они помещались в систему Amies transport medium при низких температурах и транспортировались в лабораторию логистическими компаниями.

История болезни в большинстве случаев включала хроническое течение, эмпирическое лечение без удовлетворительного результата и частые рецидивы.

Микробиологическое исследование

Образцы культивировались одновременно на кровяном агаре (Merck, Германия) с содержанием 5% крови овец и на агаре МакКонки (Merck, Германия). Культуры инкубировались аэробно 24–48 часов при температуре 37°C. Для микробиологического исследования те же образцы высеивались на 2–7 дней на 4% декстрозный агар Sabouraud (Merck, Германия) с добавлением 0,4 г/л хлорамфеникола (> 99% HPLC, Fluka, Китай) и 0,5 г/л актидиона (циклогексимид, > 93% HPLC, Fluka, Китай) при 37°C аэробно. Изоляты стафилококков идентифицировались согласно руководствам Bergey’s Manual of Determi-native Bacteriology [16] и Manual of Clinical Microbiology [26] на основе внешнего вида колоний, окрашивания по Граму, выделению пигментов, наличию гемолизиса и биохимическим свойствам (продукция каталазы, оксидазы и коагулазы).

Чувствительность бактериальных изолятов к антимикробным препаратам тестировалась методом диффузии дисков, интерпретация результатов — согласно системе оценки Бауэра-Кирби [5], в соответствии с указаниями Института клинических и лабораторных стандартов (2013). Были использованы следующие диски с антимикробными веществами: амоксициллин/клавулановая кислота (20/10 мкг), цефкином (30 мкг), гентамицин (10 мкг), тобрамицин (10 мкг), амикацин (30 p.g), энрофлоксацин (5 мкг), марбофлоксацин (5 мкг), хлорамфеникол (30 мкг), линкомицин/спектиномицин (9/100 мкг) и полимиксин B (10 мкг).

Статистический анализ

Проведено определение 95-процентного доверительного интервала с помощью статистического программного обеспечения GraphPad InStat v. 3.00 (GraphPad Software Inc., La Jolla, CA).

Таблица 1. Число и соотношение изолятов патогенов при наружном отите собак в период 2013–2017 годов

Результаты

Отрицательные результаты микробиологического исследования были получены для 35 из 309 проб. Из 274 образцов с ростом микроорганизмов были изолированы 505 штаммов (таблица 1).

Моноинфекция была диагностирована в 105 (38,3%) из 274 позитивных образцов. Чаще всего в изолятах были выявлены коагулазоположительные Staphylococcus и P. aeruginosa (39 и 31 случай, соответственно), следующая по частоте — M. pachydermatis (23 случая). Моноинфекции, вызванные коагулазоотрицательными стафилококками, P. mirabilis, Corynebacterium spp. и β-гемолитическими стрептококками, встречались редко (в 5, 3, 3, 1 случае соответственно). Чаще всего встречалась коинфекция (169 случаев, или 61,7%), с преобладанием комбинации коагулазоположительных стафилококков и M. pachydermatis (67 случаев); коагулазоположительных стафилококков и P. aeruginosa (11 случаев); M. pachydermatis и P. aeruginosa (10 случаев). В 44 образцах были выделены одновременно три вида микроорганизмов, также с преобладанием ассоциации коагулазоположительных стафилококков, M. pachydermatis и P. aeruginosa (15 случаев) и коагулазоположительных стафилококков, M. pachydermatis и β-гемолитических Streptococcus spp. (10 случаев). Из остальных 10 образцов выделены одновременно 4 вида микроорганизмов.

У 104 собак выделенные микроорганизмы были одинаковыми для левого и правого уха; таким образом, анализировались 334 изолята, включая 92 штамма грибов. Протестирована чувствительность к антимикробным препаратам 242 бактериальных изолятов (таблицы 2 и 3). Антибиотикорезистентность обнаруживалась во многих случаях. Коагулазопозитивные стафилококки показали высокую резистентность к амоксициллину с β-лактамазным ингибитором. Эти бактерии также часто были устойчивыми к линкомицину/спектиномицину, полимиксину B, хлорамфениколу и фторхинолонам. Стафилококки, выделенные у собак с наружным отитом, были наиболее чувствительны к аминогликозидам и цефкиному.

Как и ожидалось, наибольшую устойчивость к антимикробным препаратам демонстрировали псевдомонады, в особенности против амоксициллина/клавулановой кислоты, линкомицина/спектиномицина и хлорамфеникола. Изоляты P. aeruginosa имели относительно хорошо сохранённую чувствительность к гентамицину и амикацину, однако были значительно резистентны к энрофлоксацину и марбофлоксацину.

Таблица 2. Антибиотикорезистентность (%) изолятов грамположительных бактериальных агентов при наружном отите собак (2013–2017)

Н.О. – не определялось.

Таблица 3. Антибиотикорезистентность (%) изолятов грамотрицательных бактериальных агентов при наружном отите собак (2013–2017)

Н.О. – не определялось.

Обсуждение

Сравнение данных за 2013–2017 годы с аналогичными за предыдущий период 2007–2011 годов [30] показало, что стафилококки, M. pachydermatis и P. aeruginosa являлись преобладающими видами микроорганизмов, изолированных от собак с наружным отитом. В 2013–2017 годах коагулазоположительные стафилококки встречались больше чем в 70% клинических случаев. Заметный рост доли образцов с изолятами грибов (M. pachydermatis и Candida spp.) — более 65% и P. aeruginosa — 33% был отмечен в сравнении с предыдущим периодом, процентное отношение случаев 40 и 17% соответственно. Это увеличение, вероятно, является следствием большего числа клинических образцов от пациентов с хроническим отитом, безуспешным лечением или рецидивами в истории болезни. Подобное высокое преобладание M. pachydermatis у собак было отмечено Crespo et al. (2002) в Испании, Nardoni et al. (2014) в Италии и Bardshiri et al. (2014) в Иране. Schick et al. (2007) изолировали P. aeruginosa в 53% случаев хронического наружного отита у собак, как и в нашем исследовании.

Наличие моноинфекции M. pachydermatis в 23 случаях служит доказательством неудачи антибиотикотерапии, назначаемой без идентификации присутствующих микробных агентов. Это комменсальные виды, обитающие на коже животных и человека, размножающиеся при наличии благоприятных факторов, таких как стеноз слухового прохода, массовое наличие шерсти, повышенная влажность и длительное лечение антибиотиками [28]. Между тем, по сравнению с нашим предыдущим исследованием [30], снизилось число проб, из которых были выделены только грибы. Вероятно, это может быть связно с бо́льшим числом пациентов с хроническим отитом с полимикробной ассоциацией. В настоящем исследовании коинфекции с участием грибов присутствовали почти в 80% случаев (140 из 169 образцов с выделением более одного изолята) по сравнению с 50% (66 образцов из 132 коинфекций) в предыдущем исследовании.

Анализ тестов на чувствительность бактериальных изолятов показывал высокую устойчивость грамположительных бактерий к классическим антимикробным препаратам: β-лактамам и линкоспектину. Особое внимание необходимо уделить значимому увеличению устойчивости грамположительных бактерий к комбинации амоксициллина/клавулановой кислоты. Наши данные по чувствительности к этим препаратам сравнимы с результатами, полученными De Martino et al. (2016) и Saputra et al. (2017), но существенно выше, чем уровни, выявленные Robaj et al. (2015); Metiner et al. (2015); Dziva et al. (2015) и Terziev & Urumova (2018). Установленное повышение устойчивости изолятов стафилококков к аминогликозидам, хотя и не столь выраженное, в несколько раз превышало показатели других исследований. Например, Dziva et al. (2015) сообщали о 17% устойчивости к гентамицину, De Martino et al. (2016) — 11%, а Metiner et al. (2015) — только 2,5%. Только 1,1% штаммов стафилококков, изолированных от собак, были нечувствительными к амикацину в исследовании Saputra et al. (2016). Сходные с нашими данные об уровне резистентности были опубликованы Robaj et al. (2015): более 30%.

Сравнение устойчивости бактериальных изолятов при наружном отите собак в настоящем и предыдущем [30] исследованиях показало, что резистентность грамположительных бактерий (коагулазоположительные стафилококки и β-гемолитические стрептококки) к амоксициллину/клавулановой кислоте выросла в 8–10 раз: с 5 до 42 и 50%. Уровень устойчивости к остальным исследуемым антибиотикам изменился в меньшей степени, тогда как чувствительность коагулазоположительных стафилококков к полимиксину B даже увеличилась с 34 до 52%. Схожая тенденция — снижение устойчивых изолятов с 59% до 50% — наблюдалась в отношении комбинации линкомицин/спектиномицин (таблица 4).

Таблица 4. Антибиотикорезистентность (%) изолятов грамположительных бактериальных агентов при наружном отите собак в периоды 2007–2011 и 2013–2017 годов

Н.О. – не определялось.

Установленная повышенная устойчивость стрептококков почти ко всем оцениваемым антибиотикам, в особенности амоксициллину/клавулановой кислоте, гентамицину, хлорамфениколу, соответствует результатам, полученным De Martino et al. (2016). Нужно отметить, что стрептококки являются редкими изолятами у собак с отитом. Их появление в большей степени при коинфекциях, нежели при моноинфекциях, наводит на мысль неуспешного применения антибиотиков, проводимого без чёткого определения патогенов и их антимикробного профиля.

Что касается грамотрицательных бактерий, более детальный анализ можно было сделать в отношении изолятов P. aeruginosa, поскольку число штаммов E. coli и P. Mirabilis было низким. Как и ожидалось, процент псевдомонад, устойчивых к хлорамфениколу, амоксициллину/клавулановой кислоте и линкомицину/спектиномицину, был очень высоким. Выявленный уровень устойчивости среди изолятов Pseudomonas в настоящем исследовании был выше, чем в работах других исследователей [31; 9], но сходен с выявленным Sutkeviciute (2015) в Латвии.

Явная тенденция к увеличению резистентности штаммов Pseudomonas к обычным антимикробным препаратам, используемым в клинической практике — аминогликозидам, в первую очередь — гентамицину (таблица 5), является одной из существенных проблем для практикующих ветврачей. В то же время налицо значимое снижение доли штаммов, устойчивых к другой используемой группе антибиотиков — фторхинолонам, в особенности энрофлоксацину. Наблюдавшаяся примерно у одной трети изолятов P. aeruginosa устойчивость к энрофлоксацину и марбофлоксацину может быть следствием неверного подхода к терапии отита собак, вызванного Pseudomonas, что привело к возникновению резистентных штаммов. Данная ситуация, вероятно, схожа с таковой в других странах, как видно из сообщений о низкой чувствительности псевдомонад к энрофлоксацину: 52% [22], 56,5% [9], только 35% [36].

Таблица 5. Антибиотикорезистентность (%) изолятов грамотрицательных бактериальных агентов при наружном отите собак в периоды 2007–2011 и 2013–2017 годов

* from Petrov et al. (2013)
Н.О. – не определялось.

Подобная тенденция была выявлена в отношении резистентности штаммов P. mirabilis. Эти микроорганизмы были отмечены как имеющие наибольшую устойчивость к хлорамфениколу, линкомицину/стрептомицину и амоксициллину/клавулановой кислоте. Изоляты Proteus выделялись при хронических коинфекциях, в основном ассоциированных с P. aeruginosa и M. pachydermatis. Таким образом, устойчивость к этим антимикробным препаратам не имела существенного влияния на эффективность терапии, поскольку псевдомонады также были к ним устойчивы. Резистентность почти 1/3 штаммов P. mirabilis к гентамицину и амикацину, частичная ассоциация с псевдомонадами, для которых эти антибиотики являются стратегическими, подтверждают предположение о неверном подходе к лечению хронического отита у собак.

Среди изолятов E. coli устойчивость к гентамицину и энрофлоксацину выросла почти в два раза. Этот факт говорит о том, что назначение этих антибактериальных препаратов без необходимости до сих пор является распространённой практикой, тогда как колибактерии очень легко вырабатывают резистентность. Это не является только внутринациональной проблемой. Исследование, проведённое в Австралии, показало, что 40% ветврачей используют фторхинолоны при лечении наружного отита у собак эмпирически, и когда при цитологии обнаруживаются грамотрицательные палочки, их доля достигает 61% [13]. Это приводит к быстрой выработке антибиотикорезистентности бактериальных штаммов, особенно после продолжительного лечения [29].

Сходные результаты были получены в отношении уровня резистентности к хлорамфениколу и линкомицину/спектромицину — в нашем предыдущем исследовании все изоляты E. coli были чувствительны к ним, тогда как в настоящем исследовании 30–40% изолятов уже приобрели устойчивость.

Всё ещё сохранившаяся 100-процентная чувствительность изолятов E. coli к амикацину, тобрамицину и полимиксину B требует внимательного использования этих стратегических антимикробных препаратов в будущем.

Заключение

Сравнительный анализ соотношения изолятов при отите собак показывает увеличение встречаемости комменсальных видов M. pachydermatis и P. aeruginosa, наряду с повышенной устойчивостью бактерий к наиболее используемым антибактериальным препаратам. Таким образом, необходимо использование точной этиологической диагностики и тестов на чувствительность к медикаментозной терапии. Такой подход позволит проводить научно обоснованную целенаправленную антибактериальную терапию.

Литература

1. Aalbsk, B., D. A. Bemis, M. Schjffirff, S. A. Kama, L. A. Frank & L. Guardabassi, 2010. Coryneform bacteria associated with canine otitis externa. Veterinary Microbiology, 145, 292–298.

2. Angus, J. C., 2004. Otic cytology in health and disease. Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice, 34, 411–424.

3. August, J. R., 1988. Otitis externa: A disease of multifactorial etiology. Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice, 18, 731–742.

4. Bardshiri, B., M. Tavana, S. Z. Peighambarzadeh, & M. Abdolrahimi, 2014. Occurrence of Malassezia pachydermatis in the external ear canals of dogs with and without otitis externa. Walia Journal, 30, 24–26.

5. Bauer, A. W., W. M. Kirby, J. C. Sherris & M. Turk, 1966. Antibiotic susceptibility testing by a standardized single disc method. American Journal of Clinical Pathology, 45, 493–496.

6. Bornand, V., 1992. Bacteriology and mycology of otitis externa in dogs. Schweizer Archiv fur Tierheilkunde, 134, 341–348.

7. Clinical and Laboratory Standards Institute, 2013. Performance standards for antimicrobial disk and dilution susceptibility tests for bacteria isolated from animals; approved standard. 4th edn, CLSI, Wayne.

8. Crespo, M. J., M. L. Abarca & F. J. Cabanes, 2002. Occurrence of Malassezia spp. in the external ear canals of dogs and cats with and without otitis externa. Medical Mycology, 40, 115–121.

9. De Martino, L., F. P. Nocera, K. Mallardo, S. Nizza, E. Masturzo, F. Fiorito, G. Lovane & P. Catalanotti, 2016. An update on microbiological causes of canine otitis externa in Campania Region, Italy. Asian Pacific Journal of Tropical Biomedicine, 6, 384–389.

10. Devriese, L. A., K. Hermans, M. Baele, & F. Haesebrouck, 2009. Staphylococcus pseudintermedius versus Staphylococcus intermedius. Veterinary Microbiology, 133, 206–207.

11. Dziva, F., C. Wint, T. Auguste, C. Heeraman, C. Dacon, P. Yu & L. M. Koma, 2015. First identification of methicillin-resistant Staphylococcus pseudintermedius strains among coagulase-positive staphylococci isolated from dogs with otitis externa in Trinidad, West Indies. Infection Ecology & Epidemiology, 5, 29170.

12. Greene, C. E., 2006. Otitis externa. In: Infectious Diseases of the Dogs and Cats, 3rd edn, ed C. E. Greene, Saunders Elsevier: St. Louis, MO, USA, pp. 815–823.

13. Hardefeldt, L. Y., S. Holloway, D. J. Trott, M. Shipstone, V. R. Barrs, R. Malik, M. Burrows, S. Armstrong, G. F. Browning & M. Stevenson, 2017. Antimicrobial prescribing in dogs and cats in Australia: Results of the Australasian Infectious Disease Advisory Panel Survey. Journal of Veterinary Internal Medicine, 31, 1100–1107.

14. Hariharan, H., M. Coles, D. Poole, L. Lund & R. Page, 2006. Update on antimicrobial susceptibilities of bacterial isolates from canine and feline otitis externa. The Canadian Veterinary Journal, 47, 253–255.

15. Hoekstra, K. A. & R. J. L. Paulton, 2002. Clinical prevalence and antimicrobial susceptibility of Staphylococcus aureus and Staph. intermedius in dogs. Journal of Applied Microbiology, 93, 406–413.

16. Holt, J. G., N. R. Krieg, P. H. A. Sneathm, J. T. Staley & S. T. Williams, 1994. Bergey’s Manual of Determinative Bacteriology, 9th edn, Williams and Williams, Baltimore, MD.

17. Gotthelf, L. N. 2004. Small Animal Ear Diseases: An Illustrated Guide. 2nd edn, Elsevier Saunders, Philadelphia USA.

18. Jacobson, L. S., 2002. Diagnosis and medical treatment of otitis externa in the dog and cat. Journal of the South African Veterinary Association, 73, 162–170.

19. Lilenbaum, W., M. Veras, E. Blum & G. N. Souza, 2000. Antimicrobial susceptibility of staphylococci isolated from otitis externa in dogs. Letters in Applied Microbiology, 31, 42–45.

20. Lyskova, P., M. Vydrzalova & J. Mazurova, 2007. Identification and antimicrobial sus-ceptibility of bacteria and yeasts isolated from healthy dogs and dogs with otitis externa. Transboundary and Emerging Diseases, 54, 559–563.

21. Malayeri, H. Z., S. Jamshidi & T. Z. Salehi, 2010. Identification and antimicrobial susceptibility patterns of bacteria causing otitis externa in dogs. Veterinary Research Communications, 34, 435–444.

22. Martin, B. J. L., G. P. Lupiola, L. Z. Gonzalez & J. M. Tejedor, 2000. Antibacterial susceptibility patterns of Pseudomonas strains isolated from chronic canine otitis externa. Zoonoses and Public Health, 47, 191–196.

23. May, E. R., K. A. Hnilica, L. A. Frank, R. D. Jones & D. A. Bemis, 2005. Isolation of Staphylococcus schleiferi from healthy dogs and dogs with otitis, pyoderma, or both. Journal of the American Veterinary Medical Association, 227, 928–931.

24. Metiner, K., A. F. Bagcigil & A. Ilgaz, 2015. Determination of the diversity and antibiotic resistance profiles of Staphylococcus species from dogs with otitis externa and examination of mecA gene occurrence. Veterinarni Medicina, 60, 261–267.

25. Miller, W. H., C. E. Griffin, K. L. Campbell & G. H. Muller, 2013. Diseases of eyelids, claws, anal sacs, and ears. In: Muller and Kirk’s Small Animal Dermatology, 7th edn, Elsevier Health Sciences, pp. 724–774.

26. Murray, P. R., E. J. Baron, J. H. Jorgensen, M. A. Pfaller & R. H. Yolken, 2003. Manual of Clinical Microbiology, 8th edn, ASM Press, Washington, DC.

27. Nagase, N., A. Sasaki, K. Yamashita, A. Shimizu, Y. Wakita, S. Kitai & J. Kawano, 2002. Isolation and species distribution of staphylococci from animal and human skin. Journal of Veterinary Medical Science, 64, 245–250.

28. Nardoni, S., V. V. Ebani, F. Fratini, R. Mannella, G. Pinferi, F. Mancianti, R. Finotello & S. Permed, 2014. Malassezia, mites and bacteria in the external ear canal of dogs and cats with otitis externa. Slovenian Veterinary Research, 51, 113–118.

29. Penna, B., R. Varges, L. Medeiros, G. M. Martins, R. R. Martins & W. Lilenbaum, 2010. Species distribution and antimicrobial susceptibility of staphylococci isolated from canine otitis externa. Veterinary Dermatology, 21, 292–296.

30. Petrov, V., G. Mihaylov, I. Tsachev, G. Zhelev, P. Marutsov & K. Koev, 2013. Otitis externa in dogs: microbiology and antimicrobial susceptibility. Revue de Medecine Veterinaire, 164, 18–22.

31. Robaj, A., D. Sylejmani & A. Hamidi, 2015. Investigation and antimicrobial susceptibility of microbial agents of external otitis in dogs. Journal of Animal and Veterinary Advances, 14, 277–280.

32. Rosser Jr, E. J., 2004. Causes of otitis externa. Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice, 34, 459–468.

33. Saputra, S., D. Jordan, K. A. Worthing, J. M. Norris, H. S. Wong, R. Abraham, D. J. Trott & S. Abraham, 2017. Antimicrobial resistance in coagulase-positive staphylococci isolated from companion animals in Australia: A one year study. PloS One, 12, 1–17.

34. Schick, A. E., J. C. Angus & K. S. Coyner, 2007. Variability of laboratory identification and antibiotic susceptibility reporting of Pseudomonas spp. isolates from dogs with chronic otitis externa. Veterinary Dermatology, 18, 120–126.

35. Smith, F. W., 2015. Otitis externa and media. In: Blackwell’s Five-Minute Veterinary Consult: Canine and Feline, John Wiley & Sons.

36. Sutkevičiūte, V., 2015. Pseudomonas aeruginosa išskyrimas iš šunų ausų ir atsparumo antimikrobinems medžiagoms nustatymas. Doctoral dissertation, Lithuanian University of Health Sciences.

37. Terziev, G. & V. Urumova, 2018. Retrospective study on the etiology and clinical signs of canine otitis. Comparative Clinical Pathology, 27, 7–12.

Источник: Bulgarian Journal of Veterinary Medicine, 2019, 22, No 4, 447-456, DOI: 10.15547/bjvm.2151. The BJVM operates under Creative Commons License BY-NC-ND 4.0.

СВМ № 1/2021